Universität zu Köln

Patterning the Retina of Drosophila Melanogaster for Color and Polarized Light Vision

Wernet, Mathias F. (2004) Patterning the Retina of Drosophila Melanogaster for Color and Polarized Light Vision. PhD thesis, Universität zu Köln.

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    Abstract

    Across the animal kingdom, specialized sensory epithelia are used for photoreception, allowing individuals to interact with their environment based on visual cues. Generally, neuronal photoreceptor cells (PRs) are organized in the retina, a specialized part of body tissue exposed to the outside world, and transform the energy of incoming electromagnetic radiation into neuronal excitation. This process depends on the large family of opsin proteins which are required in PRs of all animal species. This lead to the theory, that the very divergent eye structures may share a common ancestor, although they most likely arose several times independently during evolution. PRs transmit their electrical excitation to higher order neurons, which are organized in the brain of the animal. How the brain then integrates the incoming signals from a multitude of PRs to reproduce a reliable representation of the world remains one of the central questions of neurobiology. Most animals can extract different kinds of visual information from their environment. Besides detecting the shape and movement of objects, additional qualities like color or degree of polarization can also be distinguished. In most cases, different classes of PRs are used for each of these visual tasks. For instance, color discrimination is achieved by comparing the outputs of PRs having different spectral sensitivity, as they express different opsin molecules. In humans, three different subclasses of so-called cone PRs, are specialized to absorb light of either short, medium or long wavelengths, corresponding to blue, green or red colors, respectively. Loss of any one of these PR classes leads to a dramatic impairment in the ability to discriminate between colors. Cones are most highly concentrated in the center of the retina (fovea), where the three subclasses form a random mosaic. Much remains to be understood about how different PR subtypes choose expression of their opsin and how they distribute in the retina. The developing eye of the fruitfly Drosophila melanogaster was used here as a model system to investigate both nature and regulation of the different strategies involved in retinal patterning. The adult Drosophila eye consists of ~800 stereotypical unit eyes (ommatidia), each containing exactly 8 PRs (R1-R8). The six �outer PRs� (R1-R6) are molecularly identical in all ommtidia as they always express the same opsin. They form a separate visual system contributing to the detection of shapes and motion. The morphological and molecular differences between inner PRs (R7 and R8) from different ommatidia leads to the formation of a retinal mosaic in Drosophila. Three ommatidial subtypes can be distinguished: while the ommatidia of the �dorsal rim area� (DRA) are always found precisely localized in the dorsal periphery, the remaining �pale� and yellow� ommatidia are distributed stochastically through the rest of the retina. Only DRA ommatidia can be identified based on morphologic criteria, as these ommatidia form a polarizing filter which the fly uses to measure e-vector orientation of polarized sunlight for navigational purposes. The remaining two ommatidial subtypes are believed to serve color discrimination. They can only be identified based on the combination of opsins their inner PRs express. In order to identify genes and pathways involved in generating the retinal mosaic in Drosophila, a GAL4 enhancer trap screen was performed. Genes exhibiting expression patterns similar to inner PR opsins were analyzed genetically. The homeodomain transcription factor Homothorax (Hth) was identified as the key regulator of DRA specification. Hth is both necessary and sufficient for the formation of the polarization sensors. During pupal development, positional information provided by the diffusible morphogen Wingless (Wg), as well as the dorsal selector genes of the Iroquois complex (IRO-C) and the gene optomotorblind (omb) get integrated, leading to the specific induction of Hth expression in inner PRs of prospective DRA ommatidia. In contrast to this localized specification approach, stochastic expression of the Drosophila arylhydrocarbon receptor Spineless (Ss) in a large subset of pupal R7 cells is responsible for the specification of color ommtidia. Ss is both necessary and sufficient to induce the �yellow� R7 fate (yR7). Ss was therefore identified as the key effector of a stochastic specification approach. How stochastic expression of Ss is regulated, remains obscure. However, an activating effect of the Notch (N) pathway on yR7 specification indicates that retinal patterning in Drosophila might combine the inductive effects of both wg and N signaling once again during pupal development. Further investigation of the regulatory relationship between Hth and Ss (or Wg and N) will provide a better understanding how retinal patterning contributes to the integration of different kinds of visual information.

    Item Type: Thesis (PhD thesis)
    Translated abstract:
    AbstractLanguage
    Das Tierreich bietet eine Vielzahl von Beispielen, wie es spezialisierte Sinnesepithelien einem Individuum erlauben, aufgrund optischer Eindrücke mit seiner Umgebung zu interagieren. Neuronale Photorezeptorzellen (PRs) sind grundsätzlich in der Retina organisiert und wandeln die Energie der einfallenden elektromagnetischen Strahlung in neuronale Erregung um. Dieser Prozess involviert die grosse Familie der Opsinproteine, welche in den PRs aller Lebewesen benötigt werden. PRs übertragen ihre elektrische Erregung auf Neuronen höherer Ordnung, welche im Gehirn des Tieres organisiert sind. Wie das Gehirn die eintreffenden Signale einer Vielzahl von PRs integriert, um eine zuverlässige Reproduktion der Welt zu erzeugen, bleibt eine der zentralen Fragen der Neurobiologie. Die meisten Tiere können verschiedene Arten visueller Information von ihrer Umgebung ableiten. Neben der Detektion von Form und Bewegung von Objekten, können auch zusätzliche Qualitäten wie Farbe und Polarisierungsgrad unterschieden werden. In den meisten Fällen werden unterschiedliche Klassen von PRs für jede visuelle Augabe eingesetzt. Das Unterscheiden von Farben wird durch Vergleich der Ausgangssignale von PRs verschiedener spektraler Sensitivität erreicht, die unterschiedliche Opsinmoleküle exprimieren. Beim Menschen sind drei unterschiedliche Subklassen der sogenannten Zapfen darauf spezialisiert, entweder Licht kurzer, mittlerer oder langer Wellenlänge zu absorbieren, was blauer, grüner oder roter Farbe entspricht. Zapfen treten in höchster Konzentration in der Fovea (dem �gelben Fleck�) auf, wo die drei Subklassen ein zufälliges Mosaik bilden. Bisher ist nicht klar, wie unterschiedliche PR Unterarten die Expression ihres Opsins wählen, oder wie sie sich in der Retina verteilen. Das sich entwickelnde Auge der Fruchtfliege Drosophila melanogaster wurde hier benutzt, um die Art, sowie die Regulation der unterschiedlichen Strategien zu untersuchen, die in der retinalen Musterbildung involviert sind. Das adulte Auge von Drosophila besteht aus ca. 800 Komplexaugen (Ommatidien), von welchen jedes genau acht PRs enthält (R1 bis R8). Die sechs �äusseren PRs� (R1 bis R6) sind molekular identisch in allen Ommatidien, da sie immer das selbe Opsin exprimieren. Sie bilden ein abgesondertes visuelles System, welches zur Wahrnehmung von Formen und Bewegung beiträgt. Die morphologischen, sowie molekularen Unterschiede zwischen den �inneren PRs� (R7 und R8) unterschiedlicher Ommatidien führen zur Bildung eines retinalen Mosaiks in Drosophila. Drei Subtypen von Ommatidien können unterschieden werden: Während die Ommatidien der �dorsal rim area� (DRA, dorsale Randregion) immer präzise lokalisiert, in der dorsalen Peripherie angetroffen werden, sind die verbleibenden �pale� (�blass�) und �yellow� (�gelb�) Ommatidien stochastisch über den Rest der Retina verteilt. Lediglich DRA Ommatidien können aufgrund morphologischer Kriterien identifiziert werden, da diese Ommatidien einen Polarisationsfilter bilden, welchen die Fliege zu Navigationszwecken zur Bestimmung der Orientierung des e-Vektors polarisierten Sonnenlichts benutzt. Es wird angenommen, dass die beiden verbleibenden Ommatidien-Subtypen der Unterscheidung von Farben dienen. Sie können nur aufgrund der Opsine, die ihre inneren PRs exprimieren, identifiziert werden. Um Gene und Signalwege zu identifizieren, die bei der Bildung des retinalen Mosaiks in Drosophila eine Rolle spielen, wurde ein GAL4 �enhancer trap screen� durchgeführt. Gene, die Expressionsmuster vorweisen, die denen der inner PR Opsinen ähneln, wurden genetisch untersucht. Der Homeodomänen-Transkriptionsfaktor Homothorax (Hth) wurde als der zentrale Regulator der Spezifikation von DRA Ommatidien identifiziert. Hth is sowohl notwendig als auch hinreichend für die Bildung der Polarisations-Sensoren. Während des Puppenstadiums werden verschiedene Aspekte räumlicher Information, welche vom diffundierenden Morphogen Wingless (Wg), den dorsalen Selektor-Genen des Iroquois Komplexes (IRO-C) und dem Gen optomotorblind (omb) bereit gestellt werden, in einer Weise integriert, dass Hth spezifisch in den inneren PRs der sich entwickelnden DRA Ommatidien exprimiert wird. Im Gegensatz zu diesem lokalisierten Spezifikationsansatz ist die stochastische Expression des Drosophila Arylhydrocarbonrezeptors Spineless (Ss) in einer grossen Subpopulation pupaler R7 Zellen zuständig für die Spezifikation jener Ommatidien, welche dem Farbensehen dienen. Ss ist sowohl notwendig als auch hinreichend für die Spezifikation von �yellow� R7 Zellen (yR7). Ss wurde somit als zentraler Effektor eines stochastischen Spezifikationsansatzes identifiziert. Wie die stochastische Expression von Ss reguliert wird, bleibt ein Rätsel. Eine weitere Untersuchung der regulativen Zusammenhänge zwischen Hth und Ss (oder Wg und N) wird ein besseres Verständnis davon ermöglichen, wie retinale Musterbildung zur Integration verschiedener Arten von visueller Information beiträgt.German
    Creators:
    CreatorsEmail
    Wernet, Mathias F.mfw4@nyu.edu
    URN: urn:nbn:de:hbz:38-14194
    Subjects: Life sciences
    Uncontrolled Keywords:
    KeywordsLanguage
    Drosophila, Retinales Mosaik, Farbensehen, PolarisationssehenGerman
    Drosophila, Retinal Mosaic, Color Vision, Polarized Light VisionEnglish
    Faculty: Mathematisch-Naturwissenschaftliche Fakultät
    Divisions: Mathematisch-Naturwissenschaftliche Fakultät > Institut für Genetik
    Language: English
    Date: 2004
    Date Type: Completion
    Date of oral exam: 04 January 2005
    Full Text Status: Public
    Date Deposited: 18 Apr 2005 08:45:11
    Referee
    NameAcademic Title
    Tautz, DiethardProf. Dr.
    URI: http://kups.ub.uni-koeln.de/id/eprint/1419

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