Universität zu Köln

Schulze, Jens (2008). Vergleichende Untersuchungen zur Embryonalentwicklung basaler und abgeleiteter Nematoden � Ein Beitrag zum Verständnis der Evolution von Entwicklungsprozessen. PhD thesis, Universität zu Köln.

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Abstract

Nematoden stellen exzellente Kandidaten für vergleichende Untersuchungen der frühen Embryogenese dar. Unsere Vorstellung über ihre Embryonalentwicklung ist jedoch bis heute maßgeblich durch Caenorhabditis elegans und Ascaris megalocephala geprägt. Deren Entwicklungsmuster wird deswegen üblicherweise als typisch für das gesamte Taxon angesehen. Die hier vorgestellten Untersuchungen zeigen jedoch, dass die Embryogenese der Nematoden unerwartet variabel und facettenreich ist, mit vielen Zwischenformen und fließenden Übergängen, welche als Momentaufnahmen eines evolutionären Wandels interpretiert werden können. Im Zentrum dieser Arbeit steht der basale Nematode Romanomermis culicivorax, durch dessen Untersuchung eine Reihe von unerwarteten Phänomenen zu Tage gefördert wurde. Eine für Nematoden bisher unbeschriebene Segregation von farbigem Zytoplasma in eine spezifische somatische Gründerzelle und ihre Nachkommen ähnelt der Verteilung von pigmentiertem Myoplasma bei einigen Ascidien. Durch ihre experimentell induzierte Fehlverteilung kann jedoch gezeigt werden, dass die Farbkomponente im Gegensatz zu den Tunikaten keine Bedeutung für die Zellspezifikation hat. Die erstmalige Beobachtung von polar organisierten Interphasemikrotubuli in frühen Blastomeren deutet auf ein bisher unbeschriebenes MTOC hin, welches an der asymmetrischen Verteilung der Farbkomponente beteiligt ist. Eine Zellcortexregion um den ersten mitotischen Midbody (�region of first midbody�, RFM) erfüllt offenbar über mehrere Zellgenerationen hinweg eine wichtige Funktion. Die laserinduzierte Ablation der RFM geht einher mit dem Verlust der Fähigkeit farbiges Zytoplasma asymmetrisch zu verteilen, mitotische Spindeln korrekt entlang der anterior-posterioren Achse auszurichten und asymmetrische Zellteilungen durchzuführen. Im Gegensatz zu C. elegans tragen bei R. culicivorax Stammbaumzweige größtenteils monoklonal zu Zellschicksalen bei. Darüber hinaus erinnert das Muster der hypodermalen und neuronalen Zellen mit der sukzessiven Bildung von Zellringen entlang der a-p Achse mehr an Segmentierung als alles bisher in Nematoden Beschriebene. 4D-Zeitrafferaufnahmen, 3D-Modellierungen und Zellstammbaumanalysen in verschiedenen Spezies ermöglichen hier einen detaillierten Vergleich musterbildender Prozesse und erlauben es, diese auch als mögliche phylogenetische Marker heranzuziehen. Sie decken massive Transformationen in den Schicksalen somatischer Gründerzellen auf und deuten einen evolutionären Trend von monoklonal hin zu polyklonal aufgebauten Zellstammbaumzweigen an. Dies unterstützt die Vorstellung, dass es sich bei C. elegans um einen stark abgeleiteten Vertreter handelt, der nicht als repräsentativ für das gesamte Taxon gelten kann. Jedoch finden sich bei den hier betrachteten Spezies auch grundlegende Gemeinsamkeiten in der Embryonalentwicklung, wie z.B. eine frühe Trennung von Keimbahn und Soma entlang der anterior-posterioren Körperachse, wodurch eine zukünftige ventrale Mittellinie festgelegt wird. Basierend auf den in dieser Arbeit vorgestellten Beobachtungen werden Erklärungen vorgeschlagen, wie und warum ein evolutionärer Wechsel in musterbildenden Prozessen stattgefunden hat, sich polyklonale Zellstammbäume entwickelt haben und es zu Schicksalsverschiebungen zwischen somatischen Gründerzellen gekommen ist. Ein erster Vergleich zwischen einem weiteren basalen Nematoden (Tobrilus stefanskii) und dem kürzlich in der Literatur beschriebenen Tardigraden Hypsibius dujardini bezüglich musterbildender Prozesse im frühen Embryo ergab deutliche Ähnlichkeiten. Dies kann als eine embryologische Unterstützung der Ecdysozoa-Hypothese aufgefasst werden.

Item Type:	Thesis (PhD thesis)
Translated title:	Title Language Comparative studies of embryonic development in basal and derived nematodes � A contribution to better understand the evolution of developmental processes. English
Translated abstract:	Abstract Language Nematodes constitute excellent candidates for comparative studies of early embryogenesis. Our picture of their embryonic development is shaped until today by Caenorhabditis elegans and Ascaris megalocephala. Their pattern of development is therefore considered typical for the whole taxon. The studies reported here show, however, that embryogenesis in nematodes is unexpectedly variable and multi-facetted with many intermediate forms and floating transitions which can be interpreted as frozen images of evolutionary change. In the center of this work is the basal nematode Romanomermis culicivorax, the investigation of which revealed a number of unexpected phenomena. A segregation of colored cytoplasm into a specific somatic founder cell and its descendants, so far undescribed in nematodes, resembles the distribution of pigmented myoplasm in certain ascidians. Their experimentally induced missegregation shows, however, that in contrast to tunicates the pigment is not relevant here for cell specifiaction. The polarly organized interphase microtubules in early blastomeres, described here for the first time, suggest a new MTOC involved in the asymmetric distribution of the colored pigment. A cortex region around the first midbody ("region of first midbody; RFM) fulfills apparently an important function through several cell generations. Laser-induced ablation of the RFM goes along with the loss of the ability for asymmetric segregation of colored cytoplasm, orientation of mitotic spindles along the anterior-posterior axis and to execution of asymmetric cell divisons. In contrast to C. elegans, cell lineage branches generate predominantly cells with monoclonal fates. In addition, hypodermal and neuronal cells forming successively rings along the a-p axis resemble segmentation more than anything else observed in nematodes, so far. 4D time lapse recordings, 3D modeling and cell lineage analysis of various species allow a detailed comparison of pattern forming processes and to test these for their suitability as phylogenetic markers. They uncover prominent fate transformations of somatic founder cells and indicate an evolutionary trend from monoclonally to polyclonally inherited cell fates. This supports the assumption that C. elegans is a strongly derived species not representative for nematodes in general. Nevertheless, basic similarities with respect to embryogenesis are found among the species considered here, e.g. early separation of soma from germline along the a-p axis, whereby a future ventral midline is established. Based on the observations reported here explanations are suggested how and why evolutionary changes in pattern forming processes did take place, polyclonal cell lineages arose and cell fate shifts among somatic founder cells were implemented. A first comparison between another basal nematode (Tobrilus stefanskii) and published data on the tardigrade Hypsibius dujardini concerning early pattern formation revealed obvious similarities. This may be considered as an embryological support for the Ecdysozoa hypothesis. English
Creators:	Creators Email ORCID ORCID Put Code Schulze, Jens JensSchulze@gmx.de UNSPECIFIED UNSPECIFIED
URN:	urn:nbn:de:hbz:38-25550
Date:	2008
Language:	German
Faculty:	Faculty of Mathematics and Natural Sciences
Divisions:	Faculty of Mathematics and Natural Sciences > Department of Biology > Zoologisches Institut
Subjects:	Life sciences
Uncontrolled Keywords:	Keywords Language Nematoden, Zellstammbaum, 4D-Mikroskopie, Romanomermis culicivorax, Caenorhabditis elegans German Nematodes, cell lineage, 4D-microscopy, Romanomermis culicivorax, Caenorhabditis elegans English
Date of oral exam:	1 July 2008
Referee:	Name Academic Title Schierenberg, Einhard Prof. Dr.
Refereed:	Yes
URI:	http://kups.ub.uni-koeln.de/id/eprint/2555