Universität zu Köln

Chockley, Alexander Seldon ORCID: 0000-0002-5060-6786 (2020). The role of the femoral chordotonal organ in motor control, interleg coordination, and leg kinematics in Drosophila melanogaster. PhD thesis, Universität zu Köln.

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Abstract

Legged locomotion in terrestrial animals is often essential for mating and survival, and locomotor behavior must be robust and adaptable in order to be successful. The behavioral plasticity demonstrated by animals’ ability to locomote across diverse types of terrains and to change their locomotion in a task-dependent manner highlights the flexible and modular nature of locomotor networks. The six legs of insects are under the multi-level control of local networks for each limb and limb joint in addition to over-arching central control of the local networks. These networks, consisting of pattern-generating groups of interneurons, motor neurons, and muscles, receive modifying and reinforcing feedback from sensory structures that encode motor output. Proprioceptors in the limbs monitoring their position and movement provide information to these networks that is essential for the adaptability and robustness of locomotor behavior. In insects, proprioceptors are highly diverse, and the exact role of each type in motor control has yet to be determined. Chordotonal organs, analogous to vertebrate muscle spindles, are proprioceptive stretch receptors that span joints and encode specific parameters of relative movement between body segments. In insects, when leg chordotonal organs are disabled or manipulated, interleg coordination and walking are affected, but the simple behavior of straight walking on a flat surface can still be performed. The femoral chordotonal organ (fCO) is the largest leg proprioceptor and monitors the position and movements of the tibia relative to the femur. It has long been studied for its importance in locomotor and postural control. In Drosophila melanogaster, an ideal model organism due its genetic tractability, investigations into the composition, connectivity, and function of the fCO are still in their infancy. The fCO in Drosophila contains anatomical subgroups, and the neurons within a subgroup demonstrate similar responses to movements about the femur-tibia joint. Collectively, the experiments laid out in this dissertation provide a multi-faceted analysis of the anatomy, connectivity, and functional importance of subgroups of fCO neurons in D. melanogaster. The dissertation is divided into four chapters, representing different aspects of this complex and intriguing system. First, I present a detailed analysis of the composition of the fCO and its connectivity within the peripheral and central nervous systems. I demonstrate that the fCO is made up of anatomically distinct groups of neurons, each with their own unique features in the legs and ventral nerve cord. Second, I investigated the neuropeptide profile of the fCO and demonstrate that some fCO neurons express a susbtance that is known to act as a neuromodulator. Third, I demonstrate the sufficiency of subsets of fCO neurons to elicit reflex responses, highlighting the role of the Drosophila fCO in postural control. Lastly, I take this a step further and look into the functional necessity of these neuronal subsets for intra- and interleg coordination during walking. The importance of the fCO in motor control in D. melanogaster has been considered rather minor, though research into the topic is very limited. In the work laid out herein, I highlight the complexity of the Drosophila fCO and its role in the determination of locomotor behavior.

Item Type:	Thesis (PhD thesis)
Translated abstract:	Abstract Language In den meisten terrestrischen Tieren ist zwei- oder vierbeinige Fortbewegung essentielle Grundlage für Verhaltensweisen wie Paarung und Überleben. Um dessen Erfolg zu garantieren, muss das Fortbewegungsverhalten robust und anpassungsfähig sein. Die Fähigkeit eines Tieres, seine Fortbewegung spezifisch gemäß den Ansprüchen diverser Untergründe zu verändern, demonstriert die Plastizität dieses Verhaltens und unterstreicht den flexiblen und modularen Aufbau der Fortbewegungsnetzwerke. Bei Insekten, sowie bei vielen anderen Wirbellosen und Wirbeltieren, wird jedes Gelenk und jedes Bein, zusätzlich zur übergreifenden zentralen Kontrolle, von mehrstufigen lokalen Netzwerken kontrolliert. Letztere bestehen aus Rhythmus-generierenden Gruppen von Interneuronen, Motoneuronen und Muskeln, deren Aktivität von sensorischen Strukturen modifiziert und verstärkt wird. Propriozeptoren in den Gliedmaßen versorgen diese Netzwerke mit Informationen zu Bewegung und Position, welche essentiell für die Anpassungsfähigkeit und Robustheit des Verhaltens sind. Propriozeptoren der Insekten formen eine diverse Klasse und die exakte Funktion jedes einzelnen Typs für die Kontrolle der Motorik ist weiterhin offen. Chordotonalorgane, funktional analog zu den Muskelspindeln der Wirbeltiere, sind propriozeptive Streckrezeptoren an den Gelenken, die spezifische Parameter der relativen Bewegungen zwischen Segmenten signalisieren. Wenn die Chordotonalorgane im Insektenbein funktional ausgeschaltet oder manipuliert werden, beeinflusst dies das Laufen und die Koordination zwischen den verschiedenen Beinen; das simple geradeaus Laufen auf einer flachen Ebene ist jedoch weiterhin möglich. Das femorale Chordotonalorgan (fCO) ist der größte Propriozeptor im Bein und misst Position und Bewegungen der Tibia relativ zum Femur. Zahlreiche Studien belegen seine Relevanz für Fortbewegung und zur Kontrolle der Körperhaltung. Untersuchungen zur Zusammensetzung, Konnektivität und Funktion des fCO sind bei Drosophila melanogaster, einem aufgrund seiner genetischen Formbarkeit idealen Modellorganismus, noch in den Kinderschuhen. Das fCO bei Drosophila ist in anatomische Untergruppen unterteilt und die Neuronen innerhalb einer produzieren ähnliche Signale in Reaktion auf Bewegungen des Femur-Tibia Gelenks. Zusammengenommen liefern die Experimente dieser Dissertation eine vielseitige Analyse der Anatomie, Konnektivität und funktionalen Relevanz der Neuronen in Untergruppen des fCO in D. melanogaster. Die vorliegende Dissertation ist in vier Kapitel unterteilt, welche sich mit unterschiedlichen Aspekten dieses komplexen und faszinierenden Systems beschäftigen. Im ersten Kapitel stelle ich eine detaillierte Analyse der Zusammensetzung des fCO und seiner Konnektivität im peripheren und zentralen Nervensystem dar. Ich zeige, dass das fCO aus anatomisch abgetrennten Gruppen von Neuronen besteht, jede mit individuellen Merkmalen im Bein und im ventralen Nervensystem. Der zweite Abschnitt beschäftigt sich mit dem Neuropeptid-Profil des fCO und belegt, dass einzelne Neurone des fCOs ein Neuropeptid exprimieren, welches ein bekannter Neuromodulator ist. Im dritten Teil demonstriere ich, dass Teilmengen der fCO Neurone ausreichend sind, um Reflexantworten auszulösen. Letzteres unterstreicht die Rolle des Drosophila fCOs für die Kontrolle der Körperhaltung. Im letzten Abschnitt erweitere ich dies auf die funktionale Notwendigkeit der neuronalen Untergruppen für die Kontrolle innerhalb eines und zwischen allen Beinen während des Laufens. In der motorischen Kontrolle von D. melanogaster wurde das fCO bisher als von geringer Relevanz eingeschätzt, trotz oder wegen der begrenzten Anzahl der Studien zu diesem Thema. In dieser Arbeit verdeutliche ich die Komplexität des Drosophila fCOs und seine Bedeutung für die Kontrolle des Laufens. German
Creators:	Creators Email ORCID ORCID Put Code Chockley, Alexander Seldon alexander.chockley@gmail.com orcid.org/0000-0002-5060-6786 UNSPECIFIED
URN:	urn:nbn:de:hbz:38-295618
Date:	26 November 2020
Language:	English
Faculty:	Faculty of Mathematics and Natural Sciences
Divisions:	Faculty of Mathematics and Natural Sciences > Department of Biology > Zoologisches Institut
Subjects:	Natural sciences and mathematics
Uncontrolled Keywords:	Keywords Language Proprioception English Drosophila English Mechanosensation English Locomotion English Sensorimotor Networks English Chordotonal Organs English
Date of oral exam:	10 September 2020
Referee:	Name Academic Title Büschges, Ansgar Prof. Dr. Altenhein, Benjamin PD Dr. Korsching, Sigrun Prof. Dr.
Refereed:	Yes
URI:	http://kups.ub.uni-koeln.de/id/eprint/29561