The Simon Effect in Rats: A Comparative Study on Conflict and Error Processing Using Electrophysiology and Functional µPET Imaging

Marx, Christine (2012). The Simon Effect in Rats: A Comparative Study on Conflict and Error Processing Using Electrophysiology and Functional µPET Imaging. PhD thesis, Universität zu Köln. Open Access

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Both humans and animals have the ability to learn from past experience and to adapt their behavior to resolve future conflicts faster or avoid them entirely. Conflicts in spatial stimulus–response tasks occur when the origin of the stimulus and the response area differ in location. Those conflicts lead to increased error rates, reaction times (RT) and movement time (MT) which has been termed Simon effect. A model of dual route processing (automatic and intentional) of stimulus features has been proposed, predicting response conflicts if the two routes are incongruent. Although there are various theories related to underlying neuronal mechanisms, it is commonly assumed that the anterior cingulate cortex (ACC) plays a crucial role in conflict and error processing. The Simon task is a neuropsychological interference task commonly used to study performance monitoring. Interestingly, the resulting conflict is far from uniquely human, as it has also been observed in pigeons, rats, and monkeys. On a neural level, the on-going monitoring of correct and incorrect behavior appears in the form of eventrelated potentials (ERPs). More precisely, the error-related negativity (ERN/Ne) component of the resulting ERP, assumed to be generated in the ACC, is suggested to reflect conflict and error monitoring. Unfortunately, there is often little correspondence between human and animal studies. On this account the present study uses a modified auditory Simon task to investigate a) the anatomical basis, b) the conflict- and errorrelated electrophysiological correlates and c) the performance monitoring from a crossspecies point of view. By using positron emission tomography (PET) in combination with the metabolic tracer [18F]fluorodeoxyglucose, which accumulates in metabolically active brain cells during the behavioral task, we first aim at identifying relevant brain areas in a rat model of the Simon task. According to the dual route model, brain areas involved in conflict processing are supposed to be activated when automatic and intentional route lead to different responses (dual route model). Results show specific activation patterns for different task settings coherent with the dual route model. Our data suggest that the rat motor cortex (M1) may be part of the automatic route or involved in its facilitation, while premotor (M2) and prelimbic areas, as well as the ACC appear to be essential for inhibiting the incorrect, automatic response, indicating conflict monitoring functions. Interestingly, our findings remarkably fit the pattern of activated regions reported during conflict processing in humans. To further support our findings, we measured local field potentials (LFP) from electrodes centered in the rat ACC. LFPs showed a negative slow wave less pronounced for errors at about 250-400 ms after reaction. Stimulus-locked data revealed a compatibility effect in rats, with a negative slow wave with onset in the latency range of the reaction. To finally compare these results with a human setup, we also developed a translational task for humans. In both species, similar behavioral effects were found, including an increase in error rate, RT and MT. In humans, although no difference in EEG amplitude between errors and hits in the ERN latency range was found, a pronounced error positivity between 250 and 350 ms after reaction was seen. Humans surprisingly demonstrated a stronger negativity for compatible compared to incompatible trials. Similarly to rats, this effect started at about the time of reaction time. Thus, both species (i) showed electrophysiological responses differentiating between errors and correct in a similar latency range, (ii) demonstrated a valid occurrence of the Simon effect and seem to pursue similar response strategies, both in terms of RT and MT and (iii) displayed sustained differences in the modulation of the ERP depending on correct or incorrect responses starting at the time of response and prior to reward/no reward. It is thus tempting to speculate that the underlying cognitive error processing mechanisms are highly similar across species. In conclusion, we found remarkable behavioral, electrophysiological and functional similarities between rat and human conflict and error processing. Our paradigm offers a new approach in integrative, cross-species research and provides a useful rodent model for investigating performance monitoring.

Item Type:

Thesis (PhD thesis)

Translated abstract:

Abstract

Language

Sowohl Menschen als auch Tiere besitzen die Fähigkeit, aus vergangenen Erfahrungen zu lernen und ihr Verhalten an diese anzupassen, um so Konfliktsituationen vorzubeugen, oder diese ganz zu vermeiden. Konflikte in räumlichen Stimulus-Antwort-Aufgaben erfolgen, wenn sich Stimulus-Eigenschaften von den Eigenschaften der Antwort räumlich unterscheiden. Diese kognitiven Konflikte führen zu erhöhten Fehlerraten (ER), Reaktionszeiten (RT) und Bewegungszeiten (MT), was als Simon-Effekt bezeichnet wird. Ein Modell, das vorgeschlagen wurde, um diese Art von Effekten zu erklären, geht von einer Zwei-Wege-Verarbeitung von Stimulus-Eigenschaften (automatisch und intentional) aus, die – sollten beide Routen inkongruent zueinander sein – einen Konflikt vorhersagt. Auch wenn es verschieden Theorien zu den zugrunde liegenden neuronalen Mechanismen gibt, wird gemeinhin angenommen, dass der anteriore cinguläre Cortex (ACC) eine tragende Rolle in der Konflikt- und Fehlerverarbeitung spielt. Die Simon-Aufgabe ist eine neuropsychologische Interferenz-Aufgabe, die allgemein zur Untersuchung der Prozessüberwachung dient. Interessanterweise ist der resultierende Interferenz-Konflikt nicht nur bei Menschen zu finden, sondern konnte auch in Tauben, Ratten und Affen gezeigt werden. Auf neuronaler Ebene kann die andauernde Überwachung von richtigem und falschem Verhalten in Form von ereigniskorrelierten Potentialen gemessen werden. Man nimmt demnach an, dass die fehlerbezogene Negativität (ERN) – eine Komponente des resultierenden ereigniskorrelierten Potentials, die vermutlich im ACC generiert wird – Konflikt- und Fehlerüberwachung widerspiegelt. Unter Verwendung von Positronen-Emissions-Tomographie (PET) in Kombination mit dem metabolischen Tracer [18F] Fluorodesoxyglukose, der während der Verhaltensaufgabe in metabolisch aktiven Zellen akkumuliert wird, wollen wir zunächst relevante Gehirnareale in einem Rattenmodell der Simon-Aufgabe identifizieren. Nach dem Zwei-Wege-Modell werden Gehirnareale, die an der Konfliktverarbeitung beteiligt sind, aktiviert, wenn die automatische und die intentionale Route zu unterschiedlichen Antworten führen. Unsere Ergebnisse zeigen spezifische Aktivierungsmuster, die darauf hindeuten, dass der Motorcortex der Ratte (M1) möglicherweise ein Bestandteil der automatischen Route ist oder diese zumindest unterstützt, während der Prämotorcortex (M2), die prälimbischen Areale sowie der ACC anscheinend wichtig für die Inhibierung der falschen, automatischen Antwort sind, was seinerseits auf eine Überwachungsfunktion hinweist. Interessanterweise stimmen unsere Ergebnisse bemerkenswert genau mit den bei Menschen beobachteten aktivierten Regionen überein. Um unsere Ergebnisse weiter zu stützen, wurden desweiteren Messungen lokaler Feldpotentiale (LFP) von Elektroden im ACC der Ratte durchgeführt. Diese LFPs zeigten eine langsame negative Welle, die für Fehler im Messbereich von 250-400 ms nach einer Reaktion geringer ausgeprägt war. Stimulus-bezogene Daten offenbarten einen Kompatibilitätseffekt mit einer ausgeprägten negativen Welle innerhalb der Latenzzeit der Reaktion. Um letztendlich diese Ergebnisse mit dem eines Humanexperiments vergleichen zu können, entwickelten wir in dieser Studie weiterhin eine übertragbare Humanaufgabe. Mit diesem Ansatz fanden wir in beiden Spezies vergleichbare Verhaltenseffekte einschließlich einer erhöhten Fehlerrate, RT und MT. Das Human-EEG wies zwar keine Unterschiede der Amplitude für Fehler und Korrekte im Zeitbereich der ERN auf, jedoch zeigte sich eine deutliche Fehlerpositivität 250 bis 350 ms nach der Reaktion. Überraschenderweise zeigten Menschen weiterhin eine ausgeprägte negative Potentialwelle in kompatiblen im Vergleich zu inkompatiblen Versuchsdurchgängen. Ähnlich wie bei Ratten setzt dieser Effekt während der Reaktionszeit ein. Daraus folgt, dass beide Spezies i) ähnliche elektrophysiologische Antworten in Unterscheidung zwischen falschen und korrekten Antworten innerhalb eines ähnlichen Zeitbereiches zeigen, (ii) ein valides Auftreten des Simon-Effekts mit ähnlichen Antwortstrategien in Bezug auf RT und MT aufweisen und (iii) lang anhaltende Unterschiede in den ERP – abhängig von korrekten und inkorrekten Antworten – ab dem Zeitpunkt der Reaktion und vor dem Auftreten der Belohnung zeigen. Daher ist es verlockend anzunehmen, dass beiden Spezies ähnlicher kognitiver Prozesse zugrunde liegen. Abschließend kann festgestellt werden, dass wir bemerkenswerte behaviorale, elektrophysiologische und funktionelle Ähnlichkeiten in der Fehler und Konfliktverarbeitung bei Ratten und Menschen finden konnten. Unser Paradigma eröffnet neue Möglichkeiten für eine integrative, speziesübergreifende Forschung und liefert ein brauchbares Nager-Modell zur Untersuchung von Leistungs-Überwachung.

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