Integrative analysis of branch points in the evolution of chemosensory receptor repertories: unexpected properties of amphibian olfactory and coelacanth taste receptors

Syed, Adnan Shahzad (2014). Integrative analysis of branch points in the evolution of chemosensory receptor repertories: unexpected properties of amphibian olfactory and coelacanth taste receptors. PhD thesis, Universität zu Köln. Open Access

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Chemosensation (smell and taste) is essential for the detection of chemical signals, which enables animals to perform essential biological functions such as to find, recognize and assess food cues, to localize prey and avoid predators, to recognize kin, to identify suitable mates, and analyse food quality. In humans, smell, almost more than any other sense, has the ability to recall up memories, and to change moods. The smell molecules or odors are detected by a specialized set of G protein-coupled receptors called olfactory receptors; these olfactory receptors are expressed in olfactory sensory neurons located in the olfactory epithelium of vertebrates. Unlike tetrapods, which have 2 or more specialized olfactory subsystems, teleost fishes possess a single sensory surface. The aim of my doctoral thesis is to investigate the evolution of chemosensory receptor gene repertoires from the perspective of comparative genomics. I have mainly focused on two evolutionary relevant animal models, Latimeria chalumnae and Xenopus laevis. Latimeria chalumnae are also called “living fossil” and are considered the oldest living lineage of Sarcopterygii (lobe-finned fish and tetrapods). Xenopus laevis (African clawed frog) is of great evolutionary importance as it is embodies the evolutionary transition between aquatic and terrestrial environment. In my thesis I have combined rigorous bioinformatics analysis with a molecular biological approach to characterize chemosensory receptor repertoires. For two of these repertoires that are characteristically different between teleost fish and tetrapods I could show that Latimeria chalumnae exhibits the tetrapod, not the teleost features. Furthermore, I demonstrated Latimeria to possess the largest taste receptor type 2 gene family reported for any species, showed pronounced positive Darwinian selection in this gene family, and identified a possible evolutionary mechanism for generating this large family. In an amphibian species (Xenopus laevis), I could show that expression zones for several olfactory receptors are specified independently along two perpendicular axes, the first such demonstration for any species. In this species I revealed a novel bimodal expression pattern for type 2 vomeronasal receptors, with phylogenetically ‘ancient’ receptors being expressed in the main olfactory epithelium like their teleost fish counterparts, whereas ‘modern’ receptors are expressed in the vomeronasal epithelium like their mammalian counterparts. These findings establish Xenopus laevis, an established olfactory model system for functional analysis as highly suitable to study the transition from aquatic to terrestrial olfaction at the molecular level.

Item Type:

Thesis (PhD thesis)

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Abstract

Language

Chemosensorische Systeme (Geruchs- und Geschmackssinn) sind essentiell für die Wahrnehmung chemischer Stimuli. Er befähigt Tiere zur Ausführung essentieller biologischer Funktionen und Verhaltensweisen, darunter das Finden, Erkennen, Erreichen und Bewerten von Nahrungsquellen, die Lokalisation von Beute und Fressfeinden, die Erkennung von verwandten Artgenossen und die Identifikation geeigneter Geschlechtspartner. Beim Menschen hat der Geruch, vielleicht mehr als jeder andere Sinn, die Fähigkeit, Erinnerungen zu wecken und Gemütsstimmungen zu verändern. Die Duftmoleküle werden von spezialisierten G-Protein gekoppelten Rezeptoren erkannt, welche bei Vertebraten in sensorischen Neuronen des olfaktorischen Epithels lokalisiert sind. Im Gegensatz zu Tetrapoden, die zwei oder mehr spezialisierte olfaktorische Subsysteme aufweisen, haben Teleosten nur ein olfaktorisches Organ. Das Ziel meiner Dissertation ist die Entschlüsselung der evolutionären Zusammenhänge verschiedener chemosensorischer Rezeptorgen-Repertoires vom Standpunkt der vergleichenden Genetik. Dabei habe ich mich auf zwei evolutionär relevante Modellspezies konzentriert: Latimeria chalumnae und Xenopus laevis. Latimeria chalumna, auch als lebendes Fossil bezeichnet, wird als der älteste rezente Vertreter der Sarcopterygii (Fleischflosser und Tetrapoden) angesehen. Xenopus laevis (afrikanischer Klauenfrosch) ist ebenfalls von enormer evolutionärer Bedeutung, da die Amphibien den Übergang von der aquatischen zur terrestrischen Lebensweise verkörpern. In meiner Arbeit habe ich bioinformatische Analysen mit einem molekularbiologischen Ansatz kombiniert, um chemosensorische Rezeptorgen-Repertoires zu charakterisieren. Für zwei dieser Genfamilien, die sich bei Teleosten und Tetrapoden in charakteristischer Weise unterscheiden, konnte ich zeigen, dass Latimeria chalumnae Eigenschaften des Tetrapoden-Repertoires aufweist, nicht aber des der Teleosten. Weiterhin konnte ich zeigen, dass Latimeria die größte bekannte Typ 2 Geschmacksrezeptor Genfamilie aller untersuchten Spezies aufweist und diese einer positiven Selektion im Sinne Darwins unterliegt. In der Arbeit habe ich mögliche evolutionäre Mechanismen der Entstehung solch einer großen Genfamilie aufgezeigt. Für eine amphibische Spezies (Xenopus laevis) konnte ich, erstmalig in diesem Forschungsgebiet, demonstrieren, dass die Expression verschiedener olfaktorischer Rezeptoren in der sensorischen Oberfläche in zwei Dimensionen unabhängig voneinander festgelegt wird. In dieser Spezies beobachtete ich außerdem ein neuartiges bimodales Expressionsmuster für Typ 2 vomeronasale Rezeptoren: Phylogenetisch „ursprünglichere“ Rezeptoren werden, genau wie die entsprechenden Rezeptoren bei Teleosten, im olfaktorischen Epithel exprimiert. Hingegen werden „moderne“ Rezeptoren, ebenso wie deren Pendants bei Säugetieren, im vomeronasalen Epithel exprimiert. Diese Erkenntnisse machen Xenopus laevis, der bereits ein bewährtes Modell für funktionelle Analysen in der Geruchsforschung ist, nun auch zu einem geeigneten und äußerst interessanten Modell zu Untersuchung des Geruchssinnes im Übergang von der aquatischen zur terrestrischen Lebensweise.

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