Westermann, Jens ORCID: 0000-0001-9315-9691 (2018). Unraveling novel and evolutionarily conserved regulators of cell wall integrity signaling in tip-growing plant cells. PhD thesis, Universität zu Köln.

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Abstract

Plant cells are in a constant need of sensing their environment to guarantee essential processes such as cell growth. This accounts especially for tip-growing cells, such as pollen tubes or root hairs, which expand unidirectionally via an interplay of local changes in cell wall (CW) elasticity and turgor-driven cell expansion. Therefore, plants have developed a fine-tuned molecular machinery of extra- and intracellular regulators which control the maintenance of cell wall integrity (CWI) during tip-growth. In the thale cress (Arabidopsis thaliana), the malectin-like receptors (MLRs) ANXUR1/2 (ANX1/2) and their closest homolog FERONIA (FER), all of which belong to the superfamily of receptor-like kinases (RLKs), have been shown to function as mediators of extracellular signals into the cytoplasm of pollen tubes and root hairs, respectively. Further downstream, ANX1/2 and FER both activate a signaling pathway which includes reactive oxygen (ROS)-producing NADPH-oxidases of the REACTIVE BURST OXIDASE HOMOLOG (RBOH) subfamily and the receptor-like cytoplasmatic kinase (RLCK) MARIS (MRI). However, how downstream signaling is converted into a cell response is only poorly understood. Against this background, a major aim of this work is the identification of the missing links in CWI signaling regarding the question how (genetic) signaling is transmitted into a mechanistical program. In the scope of this thesis several putative regulators of tip-growth control were studied. This includes the study of (i) cyclic nucleotide-gated ion channels (CNGCs) which control the influx of Ca2+, a central regulator of molecular CW remodeling and growth rate, (ii) the protein phosphatases ATUNIS1/2 (AUN1/2) which represent the first negative regulators of MLR-mediated CWI signaling, (iii) the type-VII receptor-like cytoplasmic kinase VEIVE (VEI) and (iv) two RLK-homologs of the liverwort Marchantia polymorpha, which are closely related to Arabidopsis MLRs and RLCKs and could build a conserved signaling module to control growth of Marchantia rhizoids, specialized tip-growing rooting cells. As the function of MLRs and their Arabidopsis downstream regulators appear to be conserved from algae to angiosperms, the combination of such findings may aid our understanding of the general regulatory mechanisms maintaining CWI in the tip-growing cell, ultimately holding valuable insights for targeted manipulation of CW composition, crop yield and plant fertility to be exploited via green biotechnology and agronomy.

Item Type: Thesis (PhD thesis)
Translated title:
TitleLanguage
Identifizierung neuer und evolutionär konservierter Regulatoren des Zellwandintegritätssignalweges in Pflanzenzellen mit polarem SpitzenwachstumGerman
Translated abstract:
AbstractLanguage
Pflanzenzellen sind auf die ständige Wahrnehmung von Umweltreizen angewiesen um essentielle Prozesse, wie zum Beispiel Zellwachstum, zu gewährleisten. Dies gilt im Besonderen für Zellen mit polarem Spitzenwachstum (engl. “tip-growth”), wie Pollenschläuche und Wurzelhaare, die über das Zusammenspiel von lokalen Veränderungen ihrer Zellwandelastizität und des intrazellulären Turgordrucks unidirektional expandieren. Hierzu haben Pflanzen eine fein abgestimmte molekulare Maschinerie extra- und intrazellulärer Regulatoren entwickelt, welche die Aufrechterhaltung der Zellwandintegrität während des polaren Spitzenwachstums kontrollieren. In der Ackerschmalwand (Arabidopsis thaliana) wurden die Malectin-ähnlichen Rezeptoren (MLRs) ANXUR1/2 (ANX1/2) und ihr direktes Schwesterhomolog FERONIA (FER), welche zur Überfamilie Rezeptor-ähnlicher Kinasen (RLKs) gehören, als Mediatoren extrazellulärer Signale in das Zellinnere von Pollenschläuchen bzw. Wurzelhaaren identifiziert. Weiter stromabwärts dieses Signaltransduktionsweges aktivieren sowohl ANX1/2 als auch FER NADPH-Oxidasen der ‘REACTIVE BURST OXIDASE’-HOMOLOG (RBOH)-Untergruppe, sowie die Rezeptor-ähnliche zytoplasmatische Kinase (RLCK) MARIS (MRI). Wie dieser Signalweg in eine Zellantwort umgewandelt wird, ist hingegen nur schlecht verstanden. Vor diesem Hintergrund ist ein Hauptanliegen dieser Arbeit die Identifizierung der fehlenden Bindeglieder des Zellwandintegritätssignalweges, vor allem im Hinblick auf die Frage, wie (genetische) Signale in ein mechanistisches Programm umgewandelt werden. Im Rahmen der vorgelegten Arbeit wurden mehrere mögliche Regulatoren des polaren Spitzenwachstums untersucht. Dies beinhaltet (i) durch zyklische Nukleotide gesteuerte Ionenkanäle (CNGCs), die den Influx von Calcium, einem zentralen Regulator der molekularen Zellwandrestrukturierung und der Wachstumsgeschwindigkeit, steuern, (ii) die Proteinphosphatasen ATUNIS1/2 (AUN1/2), welche die ersten negativen Regulatoren des MLR-mediierten Zellwandintegritätssignalweges darstellen, (iii) die Typ-VII-RLCK VEIVE (VEI) und (iv) zwei RLK-Homologe des Brunnenlebermooses Marchantia polymorpha, welche eine nahe Verwandtschaft zu Arabidopsis MLRs und RLCKs aufweisen und somit ein konserviertes Signalmodul zur Kontrolle der Zellwandintegrität in Marchantia-Rhizoiden (spezialisierten Wurzelzellen mit polarem Spitzenwachstum) bilden könnten. Aufgrund der möglicherweise konservierten Funktion von MLRs und ihrer in Arabidopsis bekannten Stromabwärtsregulatoren im Laufe der Evolution von Algen bis hin zu Blütenpflanzen, mag die Kombination solch neuer Entdeckungen daher zu einem besseren Verständnis der generellen Regulationsmechanismen zur Aufrechterhaltung der Zellwandintegrität von Zellen mit polarem Spitzenwachstum beitragen. Zum anderen bieten diese Ergebnisse auf lange Sicht möglicherweise wertvolle Einblicke im Hinblick auf die gezielte Manipulation von Zellwandkomposition, Ernteertrag und Fruchtbarkeit von Pflanzen, welche mittels Disziplinen wie der grünen Biotechnologie und der Agronomie ausgenutzt werden könnten.German
Creators:
CreatorsEmailORCID
Westermann, Jenswestermann.je@gmail.comorcid.org/0000-0001-9315-9691
URN: urn:nbn:de:hbz:38-94826
Subjects: Life sciences
Uncontrolled Keywords:
KeywordsLanguage
tip-growth, cell wall integrity, signaling, signal transduction, malectin-like receptor, MLR, receptor-like cytoplasmic kinase, RLCK, PTI-like kinase, evolution, land plant evolution, evo-devo, Arabidopsis, Marchantia, rhizoid, root hair, pollen tube, rooting cell, development, reproductionEnglish
Faculty: Faculty of Mathematics and Natural Sciences
Divisions: Faculty of Mathematics and Natural Sciences > Botanical Institute
Language: English
Date: November 2018
Date of oral exam: 10 January 2019
Referee:
NameAcademic Title
Boisson-Dernier, AurélienDr.
Hülskamp, MartinProf. Dr.
Refereed: Yes
URI: http://kups.ub.uni-koeln.de/id/eprint/9482

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