Universität zu Köln

Schönle, Alexandra (2020). Analysis of the unique protozoan communities of the abyssal sea floors. PhD thesis, Universität zu Köln.

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Abstract

Although the abyssal seafloor (3-6 km depths) is the largest benthic habitat on this planet covering around 54% of the Earth's surface, knowledge about deep-sea protists, their ecological function, species-level distribution and diversity in these depths is scarce. This is in striking contrast to their potential importance regarding the material flux and bacteria consumption in the deep sea. The aim of this study was to extend the knowledge of biodiversity and biogeography of benthic deep-sea protist communities, with a focus on abyssal regions. We established a protocol combining several available qualitative and quantitative methods to receive a detailed information on biodiversity and biogeography of benthic deep-sea protist communities. For a global comparative study on benthic protist diversity we sampled sediment from 20 deep-sea basins located in the Pacific and Atlantic Ocean and extracted the DNA for next-generation sequencing (NGS). Comparing our deep-sea OTUs to reference sequences indicated the existence of a specific deep-sea protist fauna (sequence similarity of 90.6% on average). The majority (91%) of our total operational taxonomic units (OTUs) could be assigned to protists. Dominant protist OTUs belonged to Discoba (Diplonemea and Kinetoplastea), Alveolata (Dinophyceae, MALV-I, MALV-II, Ciliophora) and Rhizaria (Foraminifera and Endomyxa). Comparative analysis of the different deep sea basins revealed distinct protist communities on a large and small spatial scale. Only 0.8% of protist OTUs occured in all stations. Molecular studies of cultured deep-sea protists helped us to assess the quality of deep-sea sampling. Several protist OTUs could solely be assigned to our isolated strains underlining the importance of cultivation and taxonomic assignment of protists. In addition, the enhanced cultivation of deep-sea and surface water protists led to a deeper evaluation of the phylogenetic relationship within the Cafeteriaceae. Based on multigene analysis, we regrouped the Cafeteriaceae into eight species of which six were newly described. We could cultivate the first phagotrophic euglenid, Keelungia nitschei sp. nov., from the deep sea. Phagotrophic euglenids are known to be typical components in marine sediments and shallow waters, but have seldom been reported, and not yet cultivated from deep-sea samples. Cultured isolates were further used to verify the potential deep-sea origin of the protists recovered by the NGS technique with the aid of pressure and temperature experiments. The deep-sea strain Keelungia nitschei, for instance, was better adapted to high hydrostatic pressures at low temperatures (4°C) than the two surface water euglenids Petalomonas acorensis gen. et sp. nov. and Ploeotia costaversata sp. nov.. While our metagenome data and literature review on ciliates indicated a deep-sea specific nanofauna, we could cultivate and isolate the same genotypes for the bicosoecid Cafeteria burkhardae sp. nov. and the ciliate Pseudocohnilembus persalinus from marine surface waters as well as the deep sea. These genotypes, despite their isolation of depths, survived high hydrostatic pressure indicating their potential to live and reproduce in the abyss. There might be a possible exchange of several protist groups between surface waters and the deep sea. Aggregations such as sinking detritus, besides being a food source, may serve as transportation vehicles to the deep sea for different protist species. For the southern North Atlantic Ocean we could show that there is a large biomass of sedimented Sargassum algae on the seafloor which can be in the same range as that at the surface. Analysis of fatty acids and stable isotopes indicated that the benthic macrofauna might not directly consume Sargassum in the abyss, but probably via the components of the abyssal microbial food web including bacteria and protists. To summarize, we could establish methodological approaches to cultivate and analyze deep-sea protist communities (morphological and molecular techniques), describe new species and analyze abiotic (pressure) and biotic conditions (food sources) in deep-sea environments. We showed that protist diversities differed on a local and global scale and are distinct from surface water communities, while several genotypes occured in cultures from surface waters and the deep sea.

Item Type:	Thesis (PhD thesis)
Translated abstract:	Abstract Language Obwohl der abyssale Meeresboden (3-6 km Tiefe) 54% der Erdoberfläche bedeckt und somit den größten benthischen Lebensraum auf diesem Planeten darstellt, ist der Kenntnisstand bezüglich der Tiefseeprotisten, ihrer ökologischen Funktion, Artenverteilung und Diversität gering. Dies steht in krassem Widerspruch zur potentiellen Bedeutung der Protisten für den Stofffluss und den Bakterienkonsum in der Tiefsee. Ziel dieser Arbeit war es, diesen Kenntnisstand der Biodiversität und Biogeographie von Tiefseeprotistengemeinschaften, besonders in den abyssalen Regionen, zu erweitern. Dafür wurde ein Protokoll etabliert, das verschiedene aktuell verwendete qualitative und quantitative Methoden miteinander kombiniert. Für einen globalen Vergleich der benthischen Protistengemeinschaft wurden Sedimentproben aus 20 verschiedenen Tiefseebecken des Atlantiks und Pazifiks gesammelt und die DNA für Next-Generation-Sequenzierung extrahiert. Im Durchschnitt wiesen die gewonnenen taxonomischen Tiefsee-Gruppen (operational taxonomic units, OTUs) nur eine Übereinstimmung von 90,1% mit Referenzsequenzen aus der Datenbank auf. Dies deutet auf die Existenz einer spezifischen Protistenfauna in der Tiefsee hin. Der Großteil (91%) unserer gesamten Tiefsee-OTUs konnte den Protisten zugeordnet werden. Dominante Protisten OTUs gehörten zu den Discoba (Diplonemea und Kinetoplastea), Alveolata (Dinophyceae, MALV-I, MALV-II, Ciliophora) und Rhizaria (Foraminifera und Endomyxa). Der Vergleich der Protistengemeinschaften der beprobten Tiefseebecken zeigte signifikante Unterschiede auf einer globalen und lokalen räumlichen Skala. Nur 0,8% unserer Protisten OTUs konnten in allen Stationen gefunden werden. Die molekulare Untersuchungen der kultivierten Tiefsee-Protisten halfen dabei, die Qualität der Tiefseeproben einzuschätzen. Einige Protisten OTUs konnten ausschließlich unseren isolierten Stämmen zugeordnet werden, was die Bedeutung der Kultivierung und taxonomischen Zuordnung von Protisten unterstreicht. Zusätzlich konnte durch die Kultivierung von Protisten aus Tiefsee- und Oberflächenwasser eine tiefere Evaluierung der phylogenetischen Verwandtschaftsbeziehungen innerhalb der Cafeteriaceae erfolgen. Multigenanalysen führten zu einer Revision der Cafeteriaceae in acht Arten, von denen sechs neu beschrieben wurden. Weiterhin konnte die erste phagotrophe Euglenide Keelungia nitschei sp. nov. aus der Tiefsee kultiviert werden. Phagotrophe Eugleniden sind als typische Komponenten in marinen Sedimenten und flachen Gewässern bekannt, wurden jedoch selten aus Tiefseeproben dokumentiert, geschweige denn kultiviert. Weiterhin wurden die Isolate dafür verwendet, die potentiell in der Tiefsee aktiven Protisten aus unseren Metagenomdaten durch Druckexperimente zu verifizieren. Der Tiefsee-Stamm Keelungia nitschei war besser an hohe hydrostatische Drücke bei niedrigen Temperaturen (4°C) angepasst als die beiden Eugleniden-Stämme Petalomonas acorensis gen. et sp. nov. und Ploeotia costaversata sp. nov., die aus Oberflächenwasser isoliert wurden. Während die Metagenomdaten und die Literaturrecherche über Tiefseeciliaten auf eine tiefseespezifische Nanofauna hindeuteten, konnten identische Genotypen für die Bicosoecide Cafeteria burkhardae und den Ciliaten Pseudocohnilembus persalinus aus Oberflächenwasser als auch aus der Tiefsee isoliert werden. Darüber hinaus waren diese Genotypen in der Lage, hohe hydrostatische Drücke zu überstehen, was auf ihre potentielle Aktivität in der Tiefsee hindeutet. Ferner deutet dies auf einen möglichen Austausch zwischen Oberflächenwasser und der Tiefsee hin. Aggregate wie z.B. sinkender Detritus dienen nicht nur als Nahrungs- quelle, sondern können auch als Transportmittel in die Tiefsee für verschiedene Protisten dienen. Für den südlichen Nordatlantik konnte gezeigt werden, dass auf dem Meeresboden eine ähnlich große Biomasse von sedimentierten Sargassum - Algen wie an der Oberfläche vorhanden ist und diese daher vermutlich eine wichtige Rolle für die benthische Produktion spielt. Die Analyse von Fettsäuren und stabilen Isotopen zeigte, dass die benthische abyssale Makrofauna Sargassum nicht direkt, sondern wahrscheinlich über Bakterien und Protisten des mikrobiellen Nahrungsnetzes konsumiert. Zusammenfassend konnten innerhalb dieser Arbeit Methoden zur Kultivierung und Analyse von Tiefseeprotistengemeinschaften (morphologisch und genetisch) etabliert, neue Arten beschrieben sowie abiotische (Druck) und biotische (Nahrung) Bedingungen in der Tiefsee analysiert werden. Die Protistendiversität unterschied sich auf einer räumlichen Skala lokal und global und wies Unterschiede zu Oberflächenwassergemeinschaften auf, während einige Genotypen sowohl in Kulturen aus Oberflächenwasser und aus der Tiefsee auftraten. German
Creators:	Creators Email ORCID ORCID Put Code Schönle, Alexandra aschoenl@uni-koeln.de UNSPECIFIED UNSPECIFIED
URN:	urn:nbn:de:hbz:38-106129
Date:	2020
Language:	English
Faculty:	Faculty of Mathematics and Natural Sciences
Divisions:	Faculty of Mathematics and Natural Sciences > Department of Biology > Zoologisches Institut
Subjects:	Life sciences
Uncontrolled Keywords:	Keywords Language Deep sea, unicellular eukaryotes, next-generation-sequencing English
Date of oral exam:	26 October 2018
Referee:	Name Academic Title Arndt, Hartmut Prof. Dr. Ziegler, Thomas Prof. Dr. Stoeck, Thorsten Prof. Dr.
Refereed:	Yes
URI:	http://kups.ub.uni-koeln.de/id/eprint/10612