Universität zu Köln

Zee, Maurijn van der (2006). Case studies on the genes zerknuellt, decapentaplegic and short gastrulation in the beetle Tribolium illustrate concepts in evolutionary developmental biology. PhD thesis, Universität zu Köln.

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Abstract

Evolutionary developmental biology (Evo-Devo) attempts to trace modifications in development that have lead to evolutionary novelty. Some important concepts in Evo-Devo are GENE DUPLICATION, SUBFUNCTIONALIZATION, MODULARITY, CO-OPTION, CIS-REGULATORY EVOLUTION, GENE NETWORKS and HUBS. This thesis consists of two case studies on genes in the beetle Tribolium castaneum which is thought to represent a more ancestral mode of development than the well-studied fruit fly Drosophila melanogaster. In the first case study, the expression and function of the two zerknüllt genes (Tc-zen1 and Tc-zen2) were investigated. Drosophila-zen is, initially under control of Dorsal, expressed at the dorsal side and specifies a single extraembryonic membrane, the amnioserosa. Tribolium possesses two extraembryonic membranes: an outer serosa and an inner amnion. Tc-zen1 displays early, anterior expression and specifies the serosa. Tc-zen1 knock-down enlarges the germ rudiment and deletes the serosa, but the remaining dorsal amnion allows relatively normal further development. Thus, in absence of Tc-zen1, Tribolium acquires features of Drosophila development. Tc-zen2 is expressed later and mediates the amnion-serosa fusion necessary for dorsal closure. Tc-zen2 depletion prevents this fusion and leads to completely everted (inside-out) larvae. In the second case study, Decapentaplegic (Dpp, a BMP ligand) and Short gastrulation (Sog, a BMP inhibitor) were examined. In Drosophila and vertebrates, BMP signaling plays a major role in dorsoventral patterning. In contrast to Drosophila, where Dm-dpp expression is restricted to the dorsal side by Dorsal, Tribolium-dpp shows differential expression along the anteroposterior axis. However, Tc-Sog is expressed in a ventral domain and establishes a dorsoventral Dpp activity gradient by transporting Dpp towards the dorsal side. Tc-sog RNAi abolishes neurogenesis and normal dorsoventral polarity in the ectoderm. Tc-dpp RNAi leads to the loss of dorsal cell fates. Surprisingly, similar to vertebrates but in contrast to Drosophila, Tribolium BMP knock-down enlarges the head, while knock-down of BMP antagonism deletes the head. Possibly, Sog/Chordin was already CO-OPTED for head formation in an ancestor of all bilateria. Besides CO-OPTION, the evolutionary implications of these case studies illustrate other concepts of Evo-Devo. For example, the DUPLICATION of zen in an ancestor of Tribolium was followed by SUBFUNCTIONALIZATION. Dpp belongs to a signaling MODULE that is repeatedly employed in different contexts. The CIS-REGULATORY SEQUENCES of dpp and zen acquired binding sites for Dorsal which became a HUB in the dorsoventral regulatory GENE NETWORK of Drosophila.

Item Type:	Thesis (PhD thesis)
Translated abstract:	Abstract Language Die evolutionäre Entwicklungsbiologie versucht Veränderungen der Entwicklung aufzufinden, die zur Entstehung von Neuheiten in der Evolution geführt haben. Wichtige Konzepte der evolutionären Entwicklungsbiologie sind GENDUPLIKATION, SUBFUNKTIONALISIERUNG, MODULARITÄT, KOOPTION, CIS-REGULATORISCHE EVOLUTION und GENNETZWERKE. Die vorliegende Arbeit besteht aus zwei Fallstudien an dem Käfer Tribolium castaneum, der verglichen mit dem gut untersuchten Modellorganismus Drosophila melanogaster eine ursprünglichere Form der Entwicklung zeigt. In der ersten Fallstudie werden die Expression und Funktion der zwei zerknüllt Gene (Tc-zen1 und Tc-zen2) von Tribolium untersucht. Drosophila-zen wird anfänglich unter der Kontrolle des maternalen Dorsalgradienten auf der dorsalen Seite des Embryos exprimiert und spezifiziert hier eine einzige Extraembryonalhülle, die Amnioserosa. Tribolium hingegen besitzt zwei Extraembryonalhüllen: eine äußere Serosa und ein inneres Amnion. Tc-zen1 wird früh in einer anterioren Domäne exprimiert und spezifiziert die Serosa. Der Verlust der Tc-zen1 Genfunktion vergrößert das Keimrudiment und deletiert die Serosa. Das verbleibende dorsale Amnion erlaubt trotzdem eine weitgehend normale Embryonalentwicklung. In Abwesendheit von Tc-zen1 gewinnt Tribolium somit Eigenschaften der Drosophila Entwicklung, die durch eine dorsale Extraembryonalhülle charakterisiert ist. Tc-zen2 wird spät exprimiert und vermittelt die Fusion von Amnion und Serosa, die eine Voraussetzung für den dorsalen Rückenschluss bildet. Ein Verlust der Tc-zen2 Genfunktion verhindert diese Fusion und führt zu komplett invertierten Larven. In der zweiten Fallstudie wurde die Funktion von Decapentaplegic (Dpp), einem Liganden der Bone Morphogenetic Protein (BMP) Familie, und Short gastrulation (Sog), einem extrazellulären BMP-Inhibitor der Chordin Familie, in Tribolium untersucht. In Drosophila und Vertebraten spielen BMP Signale eine zentrale Rolle bei der dorsoventralen Musterbildung. Im Unterschied zu Drosophila, wo die Dm-dpp Expression auf die dorsale Hälfte des Embryos beschränkt ist, variiert in Tribolium die Tc-dpp Expression anfänglich nur entlang der anteriorposterioren Achse. Tc-Sog wird aber in einer ventralen Domäne gebildet und etabliert einen dorsoventralen Aktivitätsgradienten von Tc-Dpp, indem es Tc-Dpp zur dorsalen Seite transportiert. Ein Verlust der Tc-sog Genfunktion führt zu einer kompletten Unterdrückung der Neurogenese und einer Dorsalisierung des Ektoderms, die von einer Musterverdopplung der dorsalsten Zellschicksale begleitet ist. Dieser Phänotyp ist wesentlich gravierender als der sog-minus Phänotyp von Drosophila. Der Verlust der Tc-dpp Genfunktion führt hingegen, ähnlich wie in Drosophila, zu einer Ausdehnung der neurogenen Region auf Kosten des dorsalen Ektoderms. Überraschender Weise treten in der Kopfregion Unterschiede zu Drosophila, aber Übereinstimmungen mit Vertebraten auf. Der Verlust von Tc-dpp führt zu einer Vergrößerung, derjenige von Tc-sog hingegen zu einer drastischen Reduktion der Kopfregion. Dies könnte darauf hinweisen dass der BMP Inhibitor Sog/Chordin bereits in einem Vorfahren aller Bilateria für die Kopfbildung KOOPTIERT wurde. Zusätzlich zur KOOPTION illustrieren diese Fallstudien andere wichtige Konzepte der evolutionären Entwicklungsbiologie. Der DUPLIKATION der zen Gene in den Vorfahren von Tribolium folgte eine SUBFUNKTIONALISIERUNG. Des Weiteren gehört Decapentaplegic zu einem MODUL, welches mehrmals in verschiedenen Entwicklungsprozessen eingesetzt wurde. Außerdem deuten die unterschiedlichen Expressionsmuster von zen und dpp in Tribolium und Drosophila auf CIS-REGULATORISCHE EVOLUTION hin, wobei Dorsal in den Vorfahren von Drosophila zu einem zentralen Regulator in dem NETZWERK der zygotischen Dorsoventralgene wurde. German
Creators:	Creators Email ORCID ORCID Put Code Zee, Maurijn van der m.vanderzee@uni-koeln.de UNSPECIFIED UNSPECIFIED
URN:	urn:nbn:de:hbz:38-17833
Date:	2006
Language:	English
Faculty:	Faculty of Mathematics and Natural Sciences
Divisions:	Faculty of Mathematics and Natural Sciences > Department of Biology > Institut für Entwicklungsbiologie
Subjects:	Life sciences
Uncontrolled Keywords:	Keywords Language Subfunktionalisierung , Modularität , Kooption , Cis-regulatorische evolution , Gennetzwerke German subfunctionalization , modularity , co-option , cis-regulatory evolution , gene networks English
Date of oral exam:	8 June 2006
Referee:	Name Academic Title Roth, Siegfried Prof. Dr.
Refereed:	Yes
URI:	http://kups.ub.uni-koeln.de/id/eprint/1783