Hou, Shiji ORCID: 0000-0003-3658-2826 (2020). Root microbiota functions in mitigating abiotic and biotic stresses in Arabidopsis. PhD thesis, Universität zu Köln.

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Abstract

In nature, plants face both biotic and abiotic stresses while at the same time engaging in complex interactions with a vast diversity of commensal microorganisms comprising bacteria, fungi, and oomycetes. This so-called plant microbiota is thought to promote resistance to pathogens and tolerance to specific environmental constraints, likely driving local adaptation in natural plant populations. Reductionist approaches with synthetic microbial communities assembled from microbial culture collections and gnotobiotic plant systems now allow detailed dissection of microbiota-plant-stress interactions under strictly controlled laboratory conditions. Mechanistic understanding into how the root microbiota promotes mineral nutrition and pathogen protection in plants is now emerging. However, whether belowground response to microbial root commensals and aboveground response to abiotic stresses are connected remains largely unexplored. By reconstituting a synthetic, multi-kingdom root microbiota with different microbial input ratios in two gnotobiotic systems (the calcined-clay system and the FlowPot system) (Chapter I), I first showed that distinct input ratios of bacteria, fungi, and oomycetes converge into a similar output community composition, with stable effects on Arabidopsis growth. By testing different abiotic and biotic stresses in three gnotobiotic plant systems (the FlowPot system, the calcined-clay system, and the white sand system) (Chapter I), I provided evidence that salt, drought, and shade stresses negatively affected plant growth across all three systems, whereas nutritional stress affected on plant performance in a system-dependent manner. Moreover, I demonstrated that a synthetic multi-kingdom root microbiota rescued Arabidopsis growth under salt, drought and light limitation stresses in the FlowPot system and the white sand system (Chapter I). Given the importance of light for plant growth, in chapter II, I further dissected the extent to which response to the synthetic root microbiota and light are interconnected. By manipulating light conditions (low photosynthetically active radiation, LP; end of day far red-light treatment, EODFR) in the FlowPot system, I demonstrated that microbial root commensals confer Arabidopsis tolerance to light limitation stresses and that reciprocally, modification in aboveground light condition shifts the composition of root microbial communities. Notably, this shift in the structure of root bacterial community significantly explains the microbiota-induced growth rescue under LP. Arabidopsis transcriptome analysis revealed that immune responses in root and systemic defense responses in shoot were induced in the presence of the root microbiota under normal light conditions. These host responses were largely shut down under light limiting conditions and were correlated with increased susceptibility to unrelated leaf pathogens, implying that root microbiota-induced systemic defense responses were modulated by light. Through an extensive Arabidopsis mutant screen, I demonstrated that root microbiota-mediated plant survival under LP depends on jasmonic acid biosynthesis and signaling, cryptochromes and brassinosteroids. Furthermore, I present genetic evidence that orchestration of this light-dependent growth-defense trade-off requires the transcriptional regulator MYC2. The data suggest that plants can take advantage of root commensals to activate either growth or defense depending on aboveground light conditions.

Item Type: Thesis (PhD thesis)
Translated title:
TitleLanguage
Wurzelmikrobiota mildert abiotischen und biotischen Stress bei ArabidopsisGerman
Translated abstract:
AbstractLanguage
In der Natur sind Pflanzen sowohl biotischem als auch abiotischem Stress ausgesetzt. Gleichzeitig interagieren sie in einer komplexen Weise mit einer großen Vielfalt von Mikroorganismen, darunter Bakterien, Pilze und Oomyzeten die die Planzen-Mikrobiota ausmachen. Von diesen wird angenommen, dass sie die Resistenz gegen Krankheitserreger und die Toleranz gegenüber spezifischen Umwelteinflüssen fördern und so wahrscheinlich die lokale Anpassung in natürlichen Pflanzenpopulationen voran treiben. Reduktionistische Ansätze mit synthetischen mikrobiellen Lebensgemeinschaften, die aus Sammlungen mikrobieller Kulturen zusammengestellt wurden, und gnotobiotischen Pflanzensystemen ermöglichen nun die detailierte Sezierung von Wechselwirkungen zwischen Mikrobiota und Pflanzen unter Stress unter streng kontrollierten Laborbedingungen. Ein mechanistisches Verständnis darüber, wie Wurzel-Mikrobiota die Ernährung mit Mineralien und den Schutz vor Krankheitserregern bei Pflanzen fördern, zeichnet sich jetzt ab. Ob allerdings die unterirdische Reaktion auf Wurzelmikroben und die oberirdische Antwort auf abiotischen Stress zusammenhängen, ist weitgehend unerforscht und Thema der vorliegenden Arbeit. Durch Rekonstituierung synthetischer Wurzel-Mikrobiota, bestehend aus Bakterien, Pilzen und Oomyzeten mit unterschiedlichen Input-Verhältnissen, und unter Verwendung von zwei gnotobiotischen Systemen (System mit kalziniertem Ton und FlowPot-System), zeigte ich zuerst, dass unterschiedliche Input-Verhältnisse von Bakterien, Pilzen und Oomyzeten zu einer ähnlichen Zusammensetzung der Output-Gemeinschaften konvergieren, mit stabilen Auswirkungen auf das Wachstum von Arabidopsis. Durch Testen verschiedener abiotischer und biotischer Belastungen in drei gnotobiotischen Pflanzensystemen (dem FlowPot-System, dem System mit kalziniertem Ton und dem System mit weißem Sand) konnte ich zeigen, dass Belastungen durch Salz, Trockenheit und Schatten das Pflanzenwachstum in allen drei Systemen beeinträchtigte, wogegen Ernährungsstress systemabhängig das Pflanzenwachstum hemmte. Außerdem konnte ich zeigen, dass synthetische Wurzel-Mikrobiota, bestehend aus Bakterien, Pilzen und Oomyzeten, das Wachstum von Arabidopsis unter Salzstress, Trockenheit und Lichtlimitierung im FlowPot und weißen Sand System unterstützte. Angesichts der Bedeutung des Lichts für das Pflanzenwachstum habe ich weiter untersucht, inwieweit die Reaktionen auf die synthetischen Wurzel-Mikrobiota und das Licht gekoppelt sind. Indem ich im FlowPot System die Lichtbedingungen zu niedriger photosynthetisch aktiver Strahlung (LP) oder „end of day far red“ (EODFR) veränderte, konnte ich zeigen, dass einerseits das mikrobiologische Wurzelbiom Arabidopsis Toleranz gegenüber Lichtknappheit verleiht, und dass umgekehrt eine Veränderung der oberirdischen Lichtverhältnisse die Zusammensetzung des mikrobiellen Wurzelbioms verändert. Insbesondere erklärt diese Verschiebung in der Struktur der Wurzel-Mikrobiota die durch die Mikrobiota induzierte Wiederherstellung des Pflanzenwachstums unter LP Bedingungen. Arabidopsis Transkriptom-Analysen ergaben, dass Immunantworten in der Wurzel und systemische Abwehrreaktionen im Spross in Gegenwart der Wurzel-Mikrobiota unter normalen Lichtbedingungen induziert wurden. Unter lichtlimitierenden Bedingungen waren diese Wirtsreaktionen weitgehend abgeschaltet und gingen einher mit erhöhter Empfindlichkeit gegenüber anderen Blattpathogenen. Das impliziert, dass die durch Wurzel-Mikrobiota induzierten systemischen Abwehrreaktionen durch Licht moduliert wurden. Durch ein umfangreiches Arabidopsis-Mutanten-Screening konnte ich zeigen, dass das durch Wurzel-Mikrobiota bedingte Überleben von Pflanzen unter LP Bedingungen von der Jasmonsäure-Biosynthese und Jasmonsäure–Signalübertragung, Kryptochromen und Brassinosteroiden abhängt. Darüber hinaus biete ich genetische Beweise die zeigen, dass die Orchestrierung dieses lichtabhängigen Wachstum-gegenüber-Verteidigung Kompromisses den Transkriptionsregulator MYC2 benötigt. Die Daten deuten darauf hin, dass Pflanzen durch das mikrobielle Wurzelbiom profitieren können um in Abhängigkeit von den oberirdischen Lichtverhältnissen entweder das Wachstum oder die Abwehr zu aktivieren.German, Middle High (ca.1050-1500)
Creators:
CreatorsEmailORCIDORCID Put Code
Hou, Shijihou@mpipz.mpg.deorcid.org/0000-0003-3658-2826UNSPECIFIED
URN: urn:nbn:de:hbz:38-371802
Date: 2020
Language: English
Faculty: Faculty of Mathematics and Natural Sciences
Divisions: Faculty of Mathematics and Natural Sciences > Department of Biology
Subjects: Natural sciences and mathematics
Uncontrolled Keywords:
KeywordsLanguage
Root microbiotaEnglish
biotic stressEnglish
abiotic stressEnglish
Date of oral exam: 11 January 2021
Referee:
NameAcademic Title
Schulze-Lefert, PaulProf. Dr.
Höcker, UteProf. Dr.
Refereed: Yes
URI: http://kups.ub.uni-koeln.de/id/eprint/37180

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