Universität zu Köln

Berg, Eva (2014). Adaptive Motor Control: Neuronal Mechanisms Underlying (Targeted) Searching Movements. PhD thesis, Universität zu Köln.

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Abstract

Animals move through a complex environment and therefore constantly need to adapt their behavior to the surroundings. For this purpose, they use sensory information of various kind. As one strategy to gain tactile cues, animals perform leg searching movements when loosing foothold. The kinematics of these searching movements have been well investigated in the stick insect. In this thesis, the modification of stick insect searching movements following a tactile cue are explored as an example of a sensory-motor system that adapts to environmental conditions. Furthermore, the premotor neuronal network underlying the generation of searching behavior is investigated. Searching movements were studied in animals with a single intact leg that was free to move in the vertical plane. After several cycles of searching movements, a stick was introduced into the plane of movements such that animals would touch it with its distal leg. As is known from previous studies, in such a situation stick insects try to grasp the object that they touch. In my experiments, the stick was retracted as soon as a brief contact with the animals' leg had occurred. Therefore, animals could not grasp the stick. I could show that following this short tactile cue, stick insects modify their searching movements to target the former position of the object (PO). Targeting occurs by a change in two parameters of searching movements: animals (i) shift the average leg position of their searching movements towards the PO and (ii) confine searching movements to the PO by a reduction in movement amplitude. These two parameters, position and amplitude, can be changed independently of each other. Searching movements are flexibly adjusted to different locations of the object which demonstrates the targeted response to be a situation-dependent adaptive behavior. The targeted response outlasts the tactile stimulus by several seconds suggesting a simple form of short term memory of the PO as proposed for targeted movements of other insects. Vision is not necessary for a targeted response. Instead, tactile cues from leg sensory organs are important. Two proprioceptive organs, the trochanteral hairplate (trHP) and the femoral chordotonal organ (fCO), are crucial for targeting. Other sensory organs like tactile hairs and campaniform sensilla are dispensable. The brain is not necessary for a targeted response, therefore the adaptation of searching movements is likely to be mediated on the thoracic level. The premotor neuronal network underlying searching movement generation was investigated using the same single-leg preparation as described above. Nonspiking interneurons (NSIs) of the premotor network were recorded intracellularly during searching movements. Additionally, EMG recordings of the four main leg muscles that generate searching movements in the vertical plane were recorded. The membrane potential of previously described, as well as newly identified NSIs providing synaptic drive to leg motoneurons is shown to be phasically modulated during searching. Therefore, NSIs are part of the premotor network for the generation of searching movements. NSIs that were previously described to contribute to the generation of walking behavior are shown to contribute to the generation of searching behavior. When artificially de- or hyperpolarized by current injection, several NSIs are able to induce changes in searching movement parameters like position, amplitude, velocity of movements, or inter-joint coordination. One NSI is able to drive or stop searching movements. Each NSI acts on a specific set of parameters. The same NSIs that were recorded during searching also were recorded during walking behavior. In comparison, NSI membrane potential modulations during searching are smaller in amplitude and more undulated than during walking. In contrast, fast transitions in NSI membrane potential are closely coupled to step phase transitions during walking. The most prominent difference in NSI membrane potential occurs during step phase (when walking) as compared to flexion phase (during searching). This difference might be attributed to load signals from campaniform sensilla. Analogous to results of previous studies in the stick insect, this highlights the importance of sensory feedback in shaping the motor output. Finally, NSIs were recorded intracellularly while animals with their searching leg made contact with the stick that was introduced into the plane of movement. First results indicate that the response of a given NSI to this contact is characteristic and depends on the direction of touch.

Item Type:	Thesis (PhD thesis)
Translated abstract:	Abstract Language Tiere bewegen sich in einer komplexen Umwelt und müssen daher fortwährend ihr Verhalten an die Gegebenheiten anpassen. Zu diesem Zweck greifen sie auf sensorische Informationen vielfältiger Art zurück. Um taktile Informationen zu erhalten, führen viele Tiere Suchbewegungen mit ihren Beinen aus, wenn sie Bodenkontakt verlieren. Diese Suchbewegungen sind für die Stabheuschrecke auf Verhaltensebene bereits gut beschrieben. In der hier vorliegenden Arbeit untersuche ich, wie Stabheuschrecken ihre Suchbewegungen auf einen taktilen Stimulus hin ändern. Dabei betrachte ich Suchbewegungen und ihre Veränderungen beispielhaft für ein sensomotorisches System, das an einen Stimulus aus seiner Umwelt adaptiert. Des Weiteren untersuche ich das prämotorische neuronale Netzwerk, das zur Erzeugung der Suchbewegung beiträgt. Um Suchbewegungen zu untersuchen, wurden Tiere mit nur einem intakten verbleibenden Bein verwendet. Die Tiere konnten das Bein in der vertikalen Ebene frei bewegen. Nach einigen ungestörten Suchzyklen wurde ein Stab in die Bewegungsebene geführt, den die Tiere im folgenden Suchzyklus mit der distalen Tibia berührten. Wie aus Ergebnissen vorheriger Untersuchungen bekannt ist, versuchen Tiere in einer solchen Situation, den Stab zu greifen. In den hier vorgestellten Experimenten wurde der Stab aus der Bewegungsebene entfernt, sobald die Tiere ihn mit dem Bein berührt hatten. Die Stabheuschrecken konnten den Stab daher nicht greifen. Ich konnte zeigen, dass Stabheuschrecken ihre Suchbewegungen in Folge dieser kurzen Berührung verändern und an die Stelle zielen, an der sie den Stab berührten. Diese Anpassung erfolgt durch Veränderung zweier Parameter der Suchbewegung: zum Einen (i) verschieben die Tiere die mittlere Position ihrer Suchbewegungen zu der Position der vorangegangenen Stabberührung (PO) hin, zum Anderen (ii) verringern sie die Amplitude ihrer Suchbewegungen und beschränken somit ihre Bewegungen auf den Bereich der Stabberührung. Die beiden Parameter, Bewegungsposition und Bewegungsamplitude, können unabhängig voneinander verändert werden. Die Suchbewegungen werden an verschiedene Positionen der Stabberührung angepasst, was zeigt, dass die gezielte Antwort eine flexible, situationsabhängige Reaktion ist. Die gezielte Antwort überdauert den kurzen Stimulus um mehrere Sekunden und deutet somit die Existenz einer Art Kurzzeitgedächtnis für die Position der Stabberührung an. Eine solche Art von Gedächtnis wurde bereits für gezielte Beinbewegungen anderer Insekten vorgeschlagen. Visuelle Informationen sind für die beschriebene gezielte Reaktion nicht nötig. Stattdessen spielen taktile Reize eine wichtige Rolle. Zwei propriozeptive sensorische Organe, das trochanterale Haarfeld (trHP) und das femorale Chordotonalorgan (fCO), sind für eine gezielte Reaktion von entscheidender Bedeutung. Andere sensorische Organe, wie taktile Haare oder campaniforme Sensillen, sind entbehrlich. Das supraösophageale Ganglion ist für eine gezielte Reaktion nicht nötig, was darauf hinweist, dass die Anpassung der Suchbewegung auf thorakaler Ebene erzeugt wird. Die gleiche Präparation wie vorab beschrieben, wurde auch für Versuche zur Untersuchung des prämotorischen neuronalen Netzwerkes zur Generierung von Suchbewegungen verwendet. Das Membranpotential nicht-spikender Interneurone (NSIs) des prämotorischen Netzwerkes wurde intrazellulär abgeleitet, während die Tiere Suchbewegungen ausführten. Zusätzlich wurde die elektrische Aktivität jener Muskeln aufgezeichnet, die das Bein in der vertikalen Ebene bewegen. Das Membranpotential bereits bekannter sowie neu identifizierter NSIs, die Motoneurone erregen, wird phasisch moduliert während das Tier Suchbewegungen ausführt. Somit sind diese NSIs Teil des prämotorischen Netzwerkes zur Erzeugung von Suchbewegungen. NSIs, die, wie in vorherigen Studien beschrieben, an der Generierung von Laufbewegungen beteiligt sind, wurden hier als an der Generierung von Suchbewegungen beteiligt beschrieben. Durch Strominjektion herbeigeführte Manipulationen im Membranpotential einzelner NSIs können zu Veränderungen der Suchbewegungen führen. Veränderte Parameter umfassen die Position, Amplitude und Geschwindigkeit der Bewegung, sowie die Koordination der verschiedenen Beingelenke. Ein einziger, bestimmter NSI zeigt einen generellen Einfluss auf Suchbewegungen, indem er deren Generierung fördert oder unterdrückt. Es konnte gezeigt werden, dass einzelne NSIs spezifische Parameter beeinflussen. Das Membranpotential der NSIs wurde sowohl während Suchbewegungen, als auch während Laufbewegungen aufgezeichnet. Im Vergleich zeigt sich, dass das Membranpotential während Suchbewegungen wesentlich schwächer und wellenförmig moduliert wird als während Laufbewegungen. Während des Laufens treten schnelle, starke Änderungen im Membranpotential auf, die eng an die Übergänge der verschiedenen Laufphasen gebunden sind. Der stärkste Unterschied im Membranpotential der NSIs tritt im Vergleich von Stemmphase (während des Laufens) und Flexionsphase (während des Suchens) auf. Dieser Unterschied könnte durch Belastungsinformationen der campaniformen Sensillen verursacht sein. Dies hebt, wie bereits die Ergebnisse früherer Studien, den wichtigen Beitrag sensorischer Information zur Erzeugung motorischer Aktivität hervor. Im letzten Teil der Arbeit wurde das NSI Membranpotential aufgezeichnet, während die Tiere mit ihrem suchenden Bein den Stab berühren, der in die Bewegungsebene geschoben wurde. Erste Ergebnisse deuten an, dass während des Kontakts das Membranpotential einzelner NSIs charakteristisch moduliert wird und diese Modulation von der Richtung der Berührung abhängt. German
Creators:	Creators Email ORCID ORCID Put Code Berg, Eva eva.berg@uni-koeln.de UNSPECIFIED UNSPECIFIED
URN:	urn:nbn:de:hbz:38-57738
Date:	September 2014
Language:	English
Faculty:	Faculty of Mathematics and Natural Sciences
Divisions:	Faculty of Mathematics and Natural Sciences > Department of Biology > Zoologisches Institut
Subjects:	Natural sciences and mathematics Life sciences
Uncontrolled Keywords:	Keywords Language motor control, adaptation, neuroethology, stick insect, behavioral analysis, cellular memory, short term memory, searching, walking, targeting, local interneuron, nonspiking interneuron English
Date of oral exam:	9 July 2014
Referee:	Name Academic Title Büschges, Ansgar Prof. Dr. Kloppenburg, Peter Prof. Dr.
Refereed:	Yes
URI:	http://kups.ub.uni-koeln.de/id/eprint/5773