Dünn, Manon ORCID: 0000-0001-7777-4715 (2022). Biogeography and its impact on benthic heterotrophic protists – Investigations from the littoral to the deep sea. PhD thesis, Universität zu Köln.

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Abstract

Biogeography is the study of the distribution of biodiversity and the processes resulting in spatial patterns. Knowledge on biogeography is crucial for the understanding of ecosystem functions and evolutionary processes. But, if biogeographical concepts, established for macroorganisms, also apply for microbial communities is far from being clarified. Protists (unicellular eukaryotes) are the most common and most diverse eukaryotes on Earth and play a key role in the microbial food web by transferring carbon to higher trophic levels. However, their diversity and distribution in marine sediments, especially in the deep sea, is yet not fully understood. The overall aim of this study was to extend the knowledge on biogeographical distribution patterns of protist communities at the ocean floor considering different spatial scales to understand ecological and evolutionary processes within this vast environment. By combining the molecular technique of amplicon sequencing with live-countings, direct microscopical observations and cultivation-based approaches, benthic protist communities along depth transects around multiple islands and seamounts of the Azores archipelago were investigated. Strong differences between communities from different depths and islands were found, indicating a separation of communities on islands shelfs/seamounts from communities inhabiting the surrounding deep-sea areas, favouring speciation processes on islands/seamounts. The deep-sea areas surrounding islands and seamounts are complex environments, characterised by large geological features and diverse microhabitats, possibly enhancing the evolution of a diverse protist community, specially adapted to the complex and harsh prevailing conditions. Within this study, the composition and distribution of deep-sea protist communities in bathyal, abyssal and hadal depths were analysed. Amplicon sequencing of the V9 18S rDNA of sediment samples from three different abyssal regions in the North Atlantic Ocean and the Caribbean Sea, revealed high variations in the structure of protist communities at large spatial scales. In addition, spatial patterns at local scales were found by comparing community compositions of sediment samples taken ~1 m apart from each other. The OTU (operational taxonomic units) richness decreased with sediment depth which correlated with decreasing TOM (total organic matter) contents, when looking at a vertical scale in different sediment layers of the same sediment core. The only exception was one station where sedimented macroalgae (Sargassum) were found on the deep-sea floor, possibly influencing the microbial communities directly or indirectly. A global study, comparing 11 regions in the Atlantic and Pacific Ocean, showed that different ocean basins harbour unique protist communities with high rates of endemism, being distinct from surface water communities. A high genetic novelty was found within the deep-sea samples, indicating a specific deep-sea nanofauna, but it also underlines the need to extend common reference databases using cultivated protist strains. Within this study, two protist groups, with clonal cultures from surface waters and the deep sea, were investigated more in detail to examine their biogeographical distribution and ecological adaptations. Fourteen strains of Percolomonadida were isolated and cultivated, including two new families, four new genera and ten newly described species. Phylogenetic analyses indicated a separation by ecological traits of the marine families Lulaidae and Barbeliidae from the Percolomonadidae with representatives from different meso- and hypersaline waters. The isolation and cultivation of 39 strains of Cafeteria-like flagellates led to the reorganization of the Cafeteriaceae with nine newly described species being added to the two already known species. Within the Percolomonadida as well as the Cafeteriaceae, single species seemed to be globally distributed in marine surface waters and the deep sea and were able to survive varying environmental conditions (salinity and hydrostatic pressure). However, most species seemed to be locally restricted in their distribution. Overall, the combination of various different methods enabled a broad overview on the diversity and distribution of benthic protist communities from the sublittoral down to the deep sea and showed that different islands of the Azores harbour distinct protist communities. Spatial distribution patterns were observed at local, regional and global scales in the deep sea, indicating that protist communities are shaped by the heterogeneity of the deep-sea floor. Detailed analyses of single taxonomic groups gave new insights into their biogeographical distribution and adaptations to different environmental conditions. The present thesis underlines the complex biogeographical distribution patterns of protist communities at different spatial scales, probably shaped by heterogenous environments with changing, extreme conditions, which require specific ecological adaptations.

Item Type: Thesis (PhD thesis)
Translated title:
TitleLanguage
Biogeographie und ihr Einfluss auf benthische heterotrophe Protisten - Untersuchungen vom Litoral bis zur TiefseeGerman
Translated abstract:
AbstractLanguage
Die Biogeographie ist die Studie der Verteilung von Biodiversität und der Prozesse die zu räumlichen Verteilungsmustern von Arten führen. Neue Erkenntnisse über Biogeographie sind fundamental, um Ökosysteme und deren Funktionen, sowie evolutionäre Prozesse zu verstehen. Allerdings ist noch nicht bekannt, ob biogeographische Konzepte, die für Makroorganismen entwickelt wurden, auch auf mikrobielle Gemeinschaften angewandt werden können. Protisten (einzellige Eukaryoten) sind die häufigsten und diversesten Eukaryoten auf der Erde and spielen eine Schlüsselrolle im mikrobiellen Nahrungsgewebe, indem sie Kohlenstoff zu höheren trophischen Ebenen transferieren. Dennoch sind ihre Diversität und Verteilung in marinen Sedimenten, besonders in der Tiefsee, noch nicht vollkommen verstanden. Das übergreifende Ziel dieser Dissertation war es, das Wissen über biogeographische Verteilungsmuster von Protistengemeinschaften am Ozeanboden zu erweitern, um die Ökologie und die evolutionären Prozesse in der Tiefsee besser zu verstehen. Um benthische Protistengemeinschaften entlang von Tiefenprofilen vor mehreren Inseln des Azoren Archipels zu untersuchen, wurde eine Kombination aus verschiedenen Methoden verwendet, die die molekulare Technik der Amplicon Sequenzierung mit Lebendzählungen, direkten mikroskopischen Beobachtungen, sowie einem Kultivierungs-basierten Ansatz kombinierte. Dabei wurden starke Unterschiede zwischen den Gemeinschaften aus verschiedenen Tiefen und von verschiedenen Inseln festgestellt, was auf eine Separation zwischen den Gemeinschaften auf verschiedenen Inselsockeln oder Unterwasserbergen und den Gemeinschaften der umliegenden Tiefseeregionen hinweist, die zu Artbildungsprozessen führen könnte. Die Tiefseeregionen, die die Inseln und Unterwasserberge umgeben, sind komplexe Regionen, die größere geologische Strukturen, sowie diverse Mikrohabitate aufweisen, die zur Evolution von diversen Protistengemeinschaften geführt haben, die speziell an die komplexen und harten Bedingungen in diesem Lebensraum angepasst sind. In dieser Dissertation wurde die Zusammensetzung und Verteilung von Protisten in der Tiefsee, in verschiedenen Tiefen, dem Bathyal, Abyssal and Hadal, analysiert. Durch Amplicon Sequenzierung der V9-Region auf der 18S rDNA von Sedimentproben aus drei verschiedenen abyssalen Regionen im Nordatlantik und der Karibik, konnten hohe Variationen in der Struktur von Protistengemeinschaften auf regionaler Ebene festgestellt werden. Zusätzlich konnten auch Muster auf lokaler Ebene gefunden werden, in Sedimentproben, die ~1 m voneinander entfernt genommen wurden. Auf vertikaler Ebene, in den Sedimentkernen, nahm die Vielfalt an OTUs (operative taxonomische Einheit) mit zunehmender Sedimenttiefe ab, was mit der abnehmenden TOM (Total organic matter – gesamter organischer Kohlenstoff) Konzentration korrelierte. Dies war jedoch nicht der Fall für Proben von einer Station, an der sedimentierte Makroalgen (Sargassum) am Tiefseeboden gefunden wurden, die möglicherweise einen direkten oder indirekten Einfluss auf das mikrobielle Nahrungsgewebe haben könnten. Auf globaler Ebene, durch den Vergleich von 11 verschiedenen Regionen im Atlantischen und Pazifischen Ozean, konnte gezeigt werden, dass verschiedene Ozeanbecken, von verschiedenen, einzigartigen Protistengemeinschaften bewohnt werden, die eine hohe Rate an Endemismus zeigen und sich von Gemeinschaften im Oberflächenwasser unterscheiden. Dabei wurde ein hohes Maß an genetischer Neuheit in den Tiefseeproben gefunden, was auf eine hohe Spezifität der Nanofauna in der Tiefsee hinweist, aber auch verdeutlicht, dass die Erweiterung der öffentlichen Referenzdatenbanken essentiell ist, um ein vollständiges Bild der Diversität abbilden zu können. Hierfür ist die Kultivierung von Protistenstämmen notwendig. Innerhalb der aktuellen Studie wurden zwei taxonomische Gruppen detailliert untersucht, mit Hilfe von klonalen Kulturen aus Oberflächenwasser und der Tiefsee, um ihre spezifische biogeographische Verteilung und ihre ökologischen Anpassungen zu verstehen. Hierfür konnten 14 verschiedene Percolomonadida Stämme isoliert und kultiviert werden, deren Analyse zur Beschreibung von zwei neuen Familien, vier neuen Gattungen und zehn neuen Arten geführt hat. Die phylogenetischen Analysen weisen auf eine Separation zwischen den marinen Familien Lulaidae und Barbeliidae und der Familie Percolomonadidae hin, die Vertreter aus Meso- und Hypersalinen Habitaten beinhaltet. Die Isolierung und Kultivierung von 39 Cafeteria-artigen Flagellaten Stämmen hat zu einer Umstrukturierung der Cafeteriaceae geführt, mit neun neu beschriebenen und zwei bereits bekannten Arten. Sowohl innerhalb der Percolomonadida, als auch innerhalb der Cafeteriaceae hat sich gezeigt, dass einzelne Arten eine globale Verteilung in marinem Oberflächenwasser und der Tiefsee aufweisen und in der Lage sind, unter sich verändernden Umweltbedingungen (z.B. Salinität und hydrostatischen Druck) zu überleben. Dennoch schienen die meisten Arten in ihrer Verteilung auf bestimmte Lebensräume beschränkt zu sein. Insgesamt hat die Kombination von verschiedenen Methoden innerhalb dieser Studie dazu geführt, dass ein breiter Überblick über die Diversität und die Verteilung von benthischen Protistengemeinschaften in verschiedenen Tiefen, vom Sublitoral bis zur Tiefsee gewonnen werden konnte, der unter anderem darauf hinweist, dass verschiedene Inseln der Azoren von unterschiedlichen Protistengemeinschaften geprägt sind. Räumliche Verteilungsmuster konnten auf lokaler, regionaler und sogar auf globaler Ebene in der Tiefsee festgestellt werden, die durch das hohe Maß an Heterogenität des Tiefseehabitats bedingt sein könnten. Detaillierte Analysen von einzelnen taxonomischen Gruppen haben neue Aufschlüsse über ihre biogeographische Verteilung und ihre Anpassung an verschiedene Umweltbedingungen gegeben. Die aktuelle Studie verdeutlicht die komplexen biogeographischen Verteilungsmuster von Protisten auf verschiedenen räumlichen Ebenen, die durch heterogene Habitate mit wechselnden, extremen Bedingungen geprägt sind, die eine spezifische ökologische Anpassung erfordern.German
Creators:
CreatorsEmailORCIDORCID Put Code
Dünn, ManonManon.duenn@uni-koeln.deorcid.org/0000-0001-7777-4715UNSPECIFIED
Contributors:
ContributionNameEmail
Thesis advisorArndt, HartmutHartmut.Arndt@uni-koeln.de
URN: urn:nbn:de:hbz:38-703646
Date: 2022
Language: English
Faculty: Faculty of Mathematics and Natural Sciences
Divisions: Faculty of Mathematics and Natural Sciences > Department of Biology > Zoologisches Institut
Subjects: Natural sciences and mathematics
Life sciences
Uncontrolled Keywords:
KeywordsLanguage
ProtistologyEnglish
Deep SeaEnglish
BiogeographyEnglish
EcologyEnglish
Date of oral exam: 17 January 2023
Referee:
NameAcademic Title
Arndt, HartmutProf. Dr.
Refereed: Yes
URI: http://kups.ub.uni-koeln.de/id/eprint/70364

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