Universität zu Köln

Rode, Sebastian (2017). Flagellated and Ciliated Microswimmers. PhD thesis, Universität zu Köln.

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Abstract

The propulsion mechanism and the swimming dynamics of various ciliated microorganisms are investigated. Ciliated microswimmers, ranging from a single flagellated sperm cell to multiciliated microswimmers, propel themselves by cilia attached to their cell membrane. The underlying complex biomachinery of a cilium, the axoneme, employs an evolutionary developed mechanism, which is tailored to generate an optimal beating pattern to propel the swimmer through the environment it encounters. In this work mesoscale hydrodynamics simulations are used to simulate the whip-like motion of the cilium at low Reynolds numbers. The particle-based approach of multi-particle collision dynamics enables simulations of self-propelled microswimmers in complex confinements where steric and hydrodynamic interactions strongly influence the swimming dynamics. Details of cilia arrangement and beat shape are critical in understanding propulsion and surface attraction. The axonemal beating of cilia and flagella is modeled by a semi-flexible polymer with periodically changing intrinsic curvature. In the spirit of a minimalistic modeling approach, the axoneme is only bend along one degree of freedom, creating a defined beat plane. The first part discusses surface attraction and guidance of sperm cells swimming in confinement. In particular, the motion of sperm in geometrically structured (zigzag) microchannels provides an interesting geometry for the manipulation and sorting of sperm cells. Sperm swim along the channel walls, but are deflected from the sidewall at sharp bends. The simulation results are in qualitative agreement with recent microfluidic experiments and provide a better insight into the mechanisms of sperm navigation under strong confinement. The effective adhesion of a sperm cell to a flat surface depends both on the envelope of its planar beat shape and on the orientation of its beat plane. A proposed self-propelled steric model explains the average deflection around corners. Further investigation of various beat patterns with increasing wavelength results in complex surface attraction dynamics of the sperm cell. The insight from the steric model helps to understand the surface attraction in terms of the beat-shape envelope. It is found that when the beat pattern exceeds a critical wavelength, the flagellum buckles and beats in a complex three-dimensional shape, which strongly increases surface attraction. Indeed, the analysis of three-dimensional experimental holographic data of freely swimming human sperm cells shows that on average the beat pattern is relatively planar but exhibits regular nonplanar components twice per beat. By comparing this high-resolution experimental data with simulation results, a possible explanation for the nonplanar beating is obtained. Simulated sperm with imposed planar bends and two orders of magnitude smaller twist than bending rigidity undergo a twist instability and exhibit a three-dimensional beat pattern. Simulations allow to map the phase space of the twist instability, which shows no dependence on the bending rigidity, but a sharp transition from planar to three-dimensional beating below a critical twist rigidity. A localized twist wave goes through the cilium, which twists the cilium at a very narrow segment close to the point of minimal in-plane bending. This creates essentially two beat planes, separating the cilium in two segments of planar beating before and after the twisting region. In the second part, propulsion and synchronization of multi-ciliated spherical swimmers with different cilia densities and arrangements are studied. Instead of pre-imposing the intrinsic curvature, a ratchet-like mechanism drives the ciliary beat pattern. Therefore, the beat period can be influenced by the flow generated from the motion of the other cilia. The propulsion velocity of ciliated spherical swimmers increases sub-linearly with increasing cilia density. Large differences in propulsion speed for equal numbers of cilia with different arrangements on the sphere are found. For symmetric ciliated swimmers, the emergence of a stable synchronization state is found to depend on the initial condition. In some symmetric 9-cilia swimmers, long stable phases of synchronization emerge. Swimmers whose phase difference increases due to phase slips have a slower propulsion velocity than swimmers which develop a constant phase-lag between cilia. Turning to an oscillator model for cilia synchronization, the emergence of metachronal coordination in different topologies above a surface is studied. The oscillators are modeled as hydrodynamically interacting spheres propelled along a circular trajectory. Non-dimensionalization of the model provides the radial confinement strength as the only control parameter. Boundary effects influence the synchronization as well as the confinement strength. In open chains of oscillators as well as in circular arrangements, stable large-scale patterns of synchronization emerge until a critical confinement strength. No long-term coordination emerges above a critical confinement strength in any of the studies topologies. Finally, the cilium model is used to simulate a tuft of cilia, modeled to describe the placement of cilia in brain ventricles of mice. It is found that the particle flux towards the surface is located in hot-spots where the flux is significantly enhanced compared to purely diffusive transport. This shows the important role of ciliary beating in molecular transport towards primary cilia on the surface of the ventricles.

Item Type:	Thesis (PhD thesis)
Translated abstract:	Abstract Language Der Antriebsmechanismus und die Schwimmdynamiken verschiedenartiger Mikroorganismen, die mit Zilien ausgestattet sind, werden untersucht. Diese Organismen, die sich von der eingeißligen Spermazelle bis zu Mikroschwimmern mit zahlreichen Zilien erstrecken, treiben sich selbst durch diese Cilien, die an ihrer Zellmembran befestigt sind, an. Die zugrunde liegende, vielschichtige Biomaschinerie eines Ziliums nutzt evolutionär entwickelte Mechanismen, welche darauf zugeschnitten sind, ein optimales Schlagmuster zu erzeugen, damit der Schwimmer sich in seiner Umwelt bewegen kann. In dieser Arbeit werden mesoskopische hydrodynamische Simulationen angewendet, um die peitschenähnliche Bewegung in niedrigen Reynolds-Zahlen zu simulieren. Die teilchenbasierte Herangehensweise an die "multi-particle collision dynamics" ermöglicht Simulationen von sich selbst antreibenden Mikroschwimmern, die in komplexen Strukturen eingeschlossen sind, wo sterische und hydrodynamische Wechselwirkungen die Schwimmdynamiken stark beeinflussen. Einzelheiten der Anordnung und Schlagform der Zilien sind entscheidend, um die Antriebskraft und Oberflächenanziehung zu verstehen. Der Schlag der Zilien wird durch ein halbflexibles Polymer mit periodisch wechselnden intrinsischen Krümmungen modelliert. Im Sinne einer minimalistischen Modellierung wird das Zilium nur in einem Freiheitsgrad gekrümmt, damit eine definierte Schlagebene geschaffen werden kann. Weitere Untersuchungen verschiedener Schlagmuster mit anwachsenderWellenlänge ergeben eine komplexe Oberflächenanziehungsdynamik der Spermazelle. Die Erkenntnisse aus dem sterischen Modell helfen dabei, diese Oberflächenanziehung in Bezug auf die Einhüllende des Schlagmusters zu verstehen. Es lässt sich beobachten, dass das Schlagmuster ab einer kritischen Wellenlänge dazu führt, dass das Filament einknickt und sich dadurch ein komplexes dreidimensionales Schlagmuster ergibt, welches die Oberflächenanziehung stark erhöht. Schließlich wird ein Kanaldesign mit konstanter Krümmung vorgeschlagen, um Spermien mit einem dreidimensionalen Schlagmuster von denen mit einem ebenen zu unterscheiden. Das zweite Kapitel analysiert dreidimensionale holographische Experimentaldaten von frei schwimmenden menschlichen Spermazellen. Im Mittel ist das Schlagmuster relativ eben, aber es zeigt zweimal pro Schlag Komponenten, die nicht eben sind. Eine mögliche Erklärung für die nicht ebenen Schläge wird gewonnen, indem man die Simulationsergebnisse mit hoch-aufgelösten Experimentaldaten des Zilium-Schlagmusters vergleicht. Wenn man Spermazellen mit festgelegten ebenen Biegungen und einer um zwei Größenordnungen kleineren Verdrillungs-Steifigkeit als die Biegesteifigkeit simuliert, erfahren diese eine Verdrillungs-Instabiltät und zeigen ein dreidimensionales Schlagmuster. Die Simulationen ermöglichen es, den Phasenraum der Verdrillungs-Instabilität abzubilden, die keine Abhängigkeit von der Biegesteifigkeit aufweist, sondern einen scharfen Übergang von ebenen zu dreidimensionalen Schlägen unterhalb einer kritischen Verdrillungs-Steifigkeit. Eine örtlich begrenzte Verdrillungswelle läuft durch das Zilium, die das Zilium in einem sehr engen Segment verdrillt, das nahe dem Punkt von minimaler Biegung auf gleicher Ebene liegt. Dies bewirkt im Wesentlichen die zwei Schlagebenen, indem es das Zilium in zwei Segmente unterteilt, nämlich vor und nach der Verdrillungsregion. Im zweiten Teil der Arbeit werden die Antriebskraft und die Synchronisation von vielfach zilienbesetzten kugelförmigen Schwimmern mit unterschiedlichen Ziliendichten und -anordnungen untersucht. Anstatt die intrinsische Krümmung vorher festzulegen, treibt ein Mechanismus, der einer Ratsche ähnelt, das Schlagmuster der Zilie an. Daher kann die Schlagperiode durch die Strömung, die durch die Bewegung der anderen Zilien erzeugt wird, beeinflusst werden. Die Antriebsgeschwindigkeit von zilienbesetzten kugelförmigen Schwimmern steigert sich sublinear mit zunehmender Ziliendichte. Es lassen sich große Unterschiede in der Antriebsgeschwindigkeit gleicher Anzahlen von Zilien mit unterschiedlicher Anordnung auf der Kugel beobachten. Für symmetrische zilienbesetzte Schwimmer zeigt sich, dass die Entstehung einer stabilen Synchronisation vom Anfangszustand abhängt. In einigen symmetrischen Schwimmern mit 9 Zilien entwickeln sich lange Phasen der Synchronisation. Schwimmer, deren Phasenunterschied aufgrund von Phasensprüngen zunimmt, haben eine langsamere Antriebsgeschwindigkeit als Schwimmer, die eine konstante Phasenverzögerung entwickeln. Die Entstehung von metachronaler Koordination in verschiedenen Anordnungen in der Nähe einer Oberfläche werden untersucht, indem ein einfaches Oszillatormodell für die Ziliensynchronisation angewendet wird. Die Oszillatoren werden als hydrodynamisch interagierende Kugeln, die sich in einer kreisförmigen Bahn vorwärts bewegen, modelliert. Die Entdimensionalisierung des Modells ergibt die radiale Begrenzung als einzigen Kontrollparameter in dem Modell. Die Synchronisation wird ebenso durch Randeffekte wie durch die Begrenzungsstärke beeinflusst. Bis hin zu einer kritischen Begrenzungsstärke zeigen sich stabile großformatige Synchronisationsmuster sowohl in offenen Reihen von Oszillatoren als auch in kreisförmigen Anordnungen. Oberhalb einer kritischen Begrenzungsstärke erscheint in keiner der untersuchten Strukturen eine langfristige Koordination. Als letzter Schritt wird das Ziliummodell genutzt, um ein Büschel von Zilien zu modellieren, zu dem Zweck, die Platzierung von Zilien in den Gehirnventrikeln von Mäusen zu beschreiben. Es wird beobachtet, dass die Partikelströmung in Richtung der Oberfläche in Häufungspunkten lokalisiert ist, wo die Strömung, verglichen mit bloß diffusivem Transport, deutlich gesteigert wird. Das zeigt die wichtige Rolle des Zilienschlagens im molekularen Transport gegenüber den ursprünglichen Zilien auf der Oberfläche der Ventrikel. German
Creators:	Creators Email ORCID ORCID Put Code Rode, Sebastian s.rode@fz-juelich.de UNSPECIFIED UNSPECIFIED
URN:	urn:nbn:de:hbz:38-82706
Date:	15 December 2017
Language:	English
Faculty:	Faculty of Mathematics and Natural Sciences
Divisions:	Faculty of Mathematics and Natural Sciences > Department of Physics > Institute for Theoretical Physics
Subjects:	Natural sciences and mathematics Physics Life sciences
Uncontrolled Keywords:	Keywords Language microswimmer English sperm English hydrodynamics English cilia English
Date of oral exam:	15 December 2017
Referee:	Name Academic Title Gompper, Gerhard Prof. Dr. Kaupp, Benjamin Prof. Dr.
Refereed:	Yes
URI:	http://kups.ub.uni-koeln.de/id/eprint/8270