Duran Ballesteros, Paloma (2019). Dissecting the multispecies interaction network at the A. thaliana root-soil interface. PhD thesis, Universität zu Köln.

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Abstract

In nature, healthy and asymptomatic plants cohabit with a variety of microbes, such as bacteria, fungi, and oomycetes, forming complex microbial consortia that interact with each other and likely provide fitness benefits to the host plant. Advances in culture-independent methods have deepened our understanding on microbial communities’ distribution in nature and the environmental factors shaping these communities. However, there is still a lack of consensus between studies and a more holistic approach is needed, by studying several microbial groups under a variety of environmental conditions. Importantly, there is a significant part of the microbial variance that remains unexplained in host-associated microbiota studies. Decades of research have shown that microbes interact with each other, indicating that microbe-microbe interactions might represent a major, yet poorly described, force driving microbial community establishment in and outside plant roots. In order to assess microbial communities´ functions and assembly rules, microbiota reconstitution experiments in gnotobiotic plant systems are needed. By linking microbial community profiling data from natural Arabidopsis thaliana populations (chapter I) with reconstruction experiments with synthetic microbial communities and germ-free plants (chapter II), I provide novel insight into how environment, host-microbe and microbe-microbe interactions affect microbial community structure and plant health in nature. In the first chapter, I analyzed bacterial, fungal and oomycetal communities associated with Arabidopsis thaliana roots from seventeen natural populations across a European transect, for three consecutive years. By developing a fractionation protocol that distinguishes four microbial niches (Soil, Rhizosphere, Rhizoplane and Root), I dissected the relevance of host compartment, host species, biogeography, harvesting year, and soil characteristics on microbial communities’ distribution at a continental scale. I showed that bacterial, fungal and oomycetal communities are primarily shaped by different factors, including the host niche for bacteria, the site for fungi, and the year for oomycetes. Also, I identified an A.thaliana root-associated core microbiota, resilient across harvesting years and locations. Furthermore, reciprocal transplant experiments conducted in natural and controlled conditions uncovered the important role of climate as well as the climate-dependent host genotype effect on microbial communities’ distribution. In the second chapter, I utilized a gnotobiotic plant system for reconstituting multispecies synthetic microbial communities, which revealed the relevance of multi-kingdom microbe-microbe interactions for plant health and microbial communities’ assembly. In these experiments the bacterial microbiota is essential for plant survival and protection against detrimental activities of root-derived filamentous eukaryotes. Moreover, I revealed that microbial load only partially drives plant health and that disease protection of bacterial root commensals is a redundant trait needed to maintain microbial interkingdom balance for plant health. Finally, I investigated the dynamics of microbiota establishment and explored the importance of the host for microbiota establishment.

Item Type: Thesis (PhD thesis)
Translated abstract:
AbstractLanguage
In der Natur leben gesunde Pflanzen mit einer Vielzahl verschiedener Mikroorganismen wie Bakterien, Pilzen und Oomyzeten zusammen, welche komplexe mikrobielle Gemeinschaften bilden, und deren Mitglieder miteinander interagieren. Das Zusammenleben mit diesen Mikroorganismen verleiht der Wirtspflanze wahrscheinlich einen Fitnessvorteil. Fortschritte bei Forschungsmethoden, welche nicht auf die Kultivierung von Mikroorganismen angewiesen sind, haben unser Wissen über die Verteilung von Mikroorganismen in der Natur und die Faktoren, welche ihre Gemeinschaften beeinflussen, vergrößert. Allerdings weisen entsprechende Studien einen Mangel an Übereinstimmung auf. Daher ist ein holistischer Ansatz nötig, der Gruppen verschiedener Mikroorganismen in unterschiedlichen Umweltbedingungen untersucht. Es ist wichtig zu beachten, dass ein signifikanter Anteil der mikrobiellen Vielfalt in Studien über wirtsassoziierte Mikroorganismen unerklärt bleibt. Jahrzehnte an Forschung haben gezeigt, dass Mikroorganismen miteinander interagieren, was darauf hinweist, dass diese Interaktionen eine bedeutende, aber bis jetzt wenig beschriebene Antriebskraft sind, die auch für die Entstehung von mikrobiellen Gemeinschaften in und an Pflanzenwurzeln verantwortlich sein könnte. Um die Entstehung und Funktionen dieser Gemeinschaften von Mikroorganismen beschrieben zu können, sind Experimente mit gnotobiotischen Pflanzensystemen notwendig. Durch die Verknüpfung von Daten zu mikrobiellen Gemeinschaften innerhalb natürlich vorkommender Arabidopsis thaliana Populationen (Kapitel I) mit Experimenten, welche mit synthetischen mikrobiellen Gemeinschaften und keimfreien Pflanzen durchgeführt wurden (Kapitel II), liefere ich neue Erkenntnisse darüber, wie Umwelteinflüsse, Wirt-Mikrobiom und Mikrobiom-Mikrobiom Interaktionen den Aufbau mikrobieller Gemeinschaften und die Gesundheit der Wirtspflanze beeinflussen. In Kapitel 1 habe ich Bakterien-, Pilz- und Oomyzetengemeinschaften, welche mit den Wurzeln von 17 natürlich vorkommenden, über Europa verteilten Arabidopsis thaliana Populationen assoziiert sind, über einen Zeitraum von drei Jahren hinweg analysiert. Mit der Entwicklung eines Fraktionierungsprotokolls, dass vier mikrobielle Nischen (Erde, Rhizosphäre, Rhizoplane und Wurzeln) separiert, habe ich den Einfluss von Wirtsnischen, Wirtsspezies, Biogeographie, Erntejahr und Erdcharakteristika auf die Verteilung von Mikroorganismengemeinschaften auf kontinentaler Ebene untersucht. Ich habe gezeigt, dass die Gemeinschaften von Bakterien, Pilzen und Oomyceten hauptsächlich von unterschiedlichen Faktoren beeinflusst werden, wie die Wirtsnische für Bakterien, der Standort für Pilze und das Jahr für Oomyzeten. Des Weiteren habe ich einen Kern an A. thaliana wurzelassoziierten Mikroorganismen identifiziert, welcher robust gegenüber den Einflüssen von Erntejahr und Standort ist. Reziproke Transplantationsexperimente, welche in natürlichen sowie kontrollierten Bedingungen durchgeführt wurden, haben die wichtige Rolle des Klimas als auch des klima-abhängigen Wirtsgenotypen auf die Verteilung der mikrobiellen Gemeinschaften aufgedeckt. In Kapitel 2 habe ich ein gnotobiotisches Pflanzensystem für die Analyse synthetischer mikrobieller Gemeinschaften genutzt, welches die Relevanz mikrobieller Interaktionen über höhere taxonomische Gruppen hinweg für die Gesundheit der Wirtspflanze und den Aufbau der mikrobiellen Gemeinschaften aufgezeigt hat. Bei diesen Experimenten hat sich herausgestellt, dass das bakterielle Mikrobiom essentiell für das Überleben der Pflanze und die Verteidigung gegen schädliche Einflüsse von wurzelassoziierten, filamentösen Eukaryoten ist. Zudem habe ich herausgefunden, dass die Anzahl der Mikroorganismen nur zu einem Teil die Gesundheit der Pflanze beeinflusst, und dass der Schutz vor Krankheiten durch bakterielle Wurzelkommensale, eine redundante Eigenschaft ist. Zuletzt habe ich die Dynamiken der Etablierung des Mikrobioms untersucht, und die Wichtigkeit des Wirtes dabei untersucht.German
Creators:
CreatorsEmailORCID
Duran Ballesteros, Palomaduran@mpipz.mpg.deUNSPECIFIED
URN: urn:nbn:de:hbz:38-97151
Subjects: Natural sciences and mathematics
Life sciences
Agriculture
Uncontrolled Keywords:
KeywordsLanguage
microbiotaEnglish
plant-microbe interactionsEnglish
microbial ecologyEnglish
synthetic communitiesEnglish
Faculty: Faculty of Mathematics and Natural Sciences
Divisions: Faculty of Mathematics and Natural Sciences > MPI for Plant Breeding Research
Language: English
Date: 27 June 2019
Date of oral exam: 30 July 2018
Referee:
NameAcademic Title
Schulze-Lefert, PaulProf.Dr.
Bucher, MarcelProf.Dr.
Refereed: Yes
URI: http://kups.ub.uni-koeln.de/id/eprint/9715

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